Başka Balıkların Pullarıyla Beslenen Bir Ciklet

[B]Önsöz[/B]

Bu defa önsöz yazımına makaleden önce başlama kararı verdim. Çünkü çok ilginç bulduğum bir konuyla ilgili son yıllarda yazılmış üç makale vardı ve ben bunları biraz sadeleştirerek ve yine konu başlıklarını koruyarak yazıyı toplamaya çalıştım. Yazıyı kısa tutmak adına üç adet makale olduğundan referanslar bölümüne değinmedim ama dileyen arkadaşlara açık kaynaklarda yayınlanmış bu makalelerin içinde referansları da olan orijinal metinlerinin linklerini özelden gönderebilirim.

Yazının konusuna gelince, çok özel bir tür ciklet olarak gördüğüm Perissodus microlepis (bknz. Alttaki resim) hakkında çeşitli araştırmalar. Bu türü bana göre böylesine özel yapan beslenme şekli. Bu balık ana başlıkta da belirttiğim gibi ortamdaki başkaca diğer balıkların pullarını onlara sol veya sağ arka taraftan saldırarak yiyor ve bunu ağır çekimle hazırlanmış videolarda gördüğüm kadarıyla 0.06 saniye gibi bir sürede yapıyor. Hatta bu nedenle kafa ve ağız yapısı özel adaptasyonlar geçirmiş. Dilerseniz lafı uzatmadan bir an önce konuya geçelim.

[IMG]https://foto.akvaryum.com/fotolar/240492/161220251308441.jpg[/IMG]
Sağ ve sola bükülmüş ağız morfları gösteren Perissodus microlepis (kaynak Wikipedia)

[B]Bir ders kitabı niteliğinde polimorfizmin gelişimsel temeline ve adaptif önemine dair kapsamlı bir genel bakış: Perissodus microlepis ciklet balığında baş asimetrisi[/B]

Francesca Raffini . Axel Meyer

Lehrstuhl für Zoologie und Evolutionsbiologie, Department of Biology, University of Konstanz, 78464 Constance, Germany
International Max Planck Research School (IMPRS) for Organismal Biology, Max Planck Institute for Ornithology, 78315 Radolfzell, Germany

[B]Özet [/B]

Uyarlanabilir fenotiplerin (organizmanın ayırt edici özellikleri) evrimsel ve gelişimsel temellerinin belirlenmesi, evrimsel biyolojinin temel ilgi alanlarından biridir. Ciklet balıkları, genellikle çok dar nişlere adaptasyonları yansıtan olağanüstü fenotipik çeşitlilikleri nedeniyle faydalı bir araştırma modeli olmuştur. Bunlar arasında, pul yiyen Perissodus microlepis, dengeli polimorfizm (iki veya daha fazla farklı fenotipin aynı tür popülasyonunda bulunmasıdır) için bir ders kitabı örneği olarak kabul edilir: asimetrik baş ve el davranışının (elin istemsiz olarak hareket ederek hedefe yönelik davranışlarda bulunması), av-avcı etkileşimleri yoluyla negatif frekansa bağlı seçilimle korunduğu düşünülmektedir. Ancak, son yıllarda bu modele ilişkin anlayışımızı zorlayan birkaç çelişkili bulgu ve açık soru ortaya çıkmıştır. Burada, baş asimetrisini etkileyen hem genetik hem de genetik olmayan etkilere dair mevcut kanıtları, morfolojik asimetri (yapısal asmitri) ile davranışsal yanallık (lateralite- organizmanın bir harekette bulunurken çoğu kez bir yanını seçmesi) arasındaki ilişkiyi ve dengeleyici seçilimin belirtilerinin belirlenmesini inceliyoruz. Son teknolojik ve teorik gelişmeler, P. microlepis ve diğer model olmayan organizmalardaki adaptif özelliklerin itici güçlerinin belirlenmesine yardımcı olabilecek yeni ve heyecan verici araştırma alanları açtı ve biz de keşfetmeye değer umut verici yönleri tartışıyoruz. Cikletlerin neden bu kadar çeşitli olduğunu ve evrimin böylesine canlı ve genellikle karmaşık bir fenotipik çeşitliliği nasıl ürettiğini ve üretmeye devam ettiğini kapsamlı bir şekilde anlamak için doğal popülasyonlardaki genetik, çevresel ve epigenetik (DNA dizisindeki değişikliklerden kaynaklanmayan ama aynı zamanda kalıtımsal olan gen ifadesi değişikliklerini inceleyen bilim dalı) çeşitliliği analiz eden bütünleştirici yaklaşımların kullanılmasının önemini vurguluyoruz.

[B]Giriş[/B]

Evrimsel biyologlar, gezegenimizdeki yaşam formlarının çarpıcı çeşitliliğini ve yaşadıkları çevreye adaptasyonlarını kolaylaştıran süreçleri ortaya çıkarmayı hedefler. Türlerin veya popülasyonların fenotipik farklılaşmasını ve adaptasyonunu yönlendiren birçok mekanizma vardır (örneğin, Meyer, 1990; Seehausen ve ark., 1999; Barluenga ve Meyer, 2004; Reimchen ve Nosil, 2008; van der Sluijs ve ark., 2013; Fraser ve ark., 2014; Morgans ve ark., 2014; Sandkam ve ark., 2015). Ancak, nispeten az sayıda çalışma, cinsiyet veya yaşam evresi gibi faktörlerden bağımsız olarak popülasyonlar içinde istikrarlı farklı fenotiplere yol açan mekanizmaları ele almıştır. Bu tür polimorfizm örnekleri, bazı bilateral asimetrilerde (balığın sol-sağ uzuvlarında eşit olmayan görüntüsü, örn. sol-sağ yüzgeçlerin farklı boyutlarda olabilmesi gibi) görülür (örneğin, Palmer, 2009; Schilthuizen, 2013). Burada, sol ve sağ bireyler, hem omurgalılarda hem de omurgasızlarda tekrar tekrar ortaya çıkan ve adaptif olduğu düşünülen tipik bilateral simetrik bir organizmadan farklıdır (Ludwig, 1932; Palmer, 2004, 2009; Compagnucci ve ark., 2014; Palmer, 2016, örneğin Lucky ve ark., 2012; Tobo ve ark., 2012; Matsui ve ark., 2013; Kurvers ve ark., 2017). Bu tür polimorfizmlerin ve adaptasyonların altında yatan evrimsel ve gelişimsel süreçler genellikle belirsiz kalır veya yalnızca teorik olarak araştırılır. Bu araştırma için doğal bir model, özellikle ağız seviyesinde asimetrik kraniyofasiyal (baş ve yüz bölgesi) anatomisindeki kendine özgü tür içi polimorfizmiyle tanınan bir ciklet balığı olan Perisssodus microlepis'tir (Boulenger, 1898, Şekil 1) (Şekil 2). Bu balık, dengeli seçilim ve aşırı ekolojik uzmanlaşmanın ders kitabı örneği olarak kabul edilir (Hori, 1993; Lee ve ark., 2015). Burada, P. microlepis'in şaşırtıcı çeşitliliği hakkındaki mevcut bilgi durumunu gözden geçiriyoruz. Böylesine dikkat çekici bir adaptasyonun altında yatan evrimsel mekanizmalar ve genetik temelin başlangıçta oldukça basit olduğu düşünülmüş olsa da (Hori, 1993), bu özellik, özellikle son bulgular ışığında, daha önce önerilenden daha karmaşıktır. Hala cevapsız kalan en önemli soruları vurguluyor ve baş asimetrisinin mimarisini ele almak için potansiyel olarak umut verici yaklaşımlara genel bir bakış sunuyoruz. Ayrıca, P. microlepis ve diğer model dışı çalışma sistemlerinin incelenmesine uygulamalarını sınırlayan bazı tuzakları da özetliyoruz. Bu çerçevelerden bazıları daha önce başka yerlerde kapsamlı bir şekilde açıklandığı için (örneğin, Lehner, 2013; Henning ve Meyer, 2014; Kratochwil ve Meyer, 2015; Pardo-Diaz ve ark., 2015; Bernatchez, 2016; Ashton ve ark., 2017; Kumar ve Kocour, 2017; Pasaniuc ve Price, 2017), burada özellikle P. microlepis'teki adaptif çeşitliliğin evrimsel ve gelişimsel temellerine ilişkin açık sorunları yanıtlamak için potansiyel olarak yararlı olabilecek araştırma stratejilerini incelemeyi hedefliyoruz ve özellikle dengeleyici seçilimin belirtilerini araştıranlara odaklanıyoruz. Son olarak, baş asimetrisi gibi adaptif özelliklerin fenotip, genotip (soy ya da kalıtsal yapı, organizmanın genetik yapısına verilen ad) ve çevre arasındaki boşluğu kapatmayı amaçlayan çalışmalar için faydalı olabilecek yaklaşımlara bir bakış açısıyla bitiriyoruz.

[IMG]https://foto.akvaryum.com/fotolar/240492/161220251311141.jpg[/IMG]
[B]Şekil 1[/B] Tanganyika Gölü'ne özgü pul yiyen ciklet balığı Perissodus microlepis, yavrularla çevrili (resim Heinz H. Buscher'in izniyle)

[IMG]https://foto.akvaryum.com/fotolar/240492/161220251312151.jpg[/IMG]
[B]Şekil 2[/B] Baş asimetrisinin üç alternatif durumu (yukardan aşağı sırayla): sol (a), simetrik (b) ve sağ (c). Soldan sağa: başın dış morfolojisinin üstten görünümü, kafatasının dorsal ve önden görünümü (mavi, kesik çizgili kılavuz çizgileriyle BT taramaları; BT taramaları Dominique Adriaens ve Barbara De Kegel'in izniyle)

[B]Arka Plan: Seçilimin dengelenmesi ve adaptasyondaki önemi[/B]

Adaptasyonlar, doğal seçilimin, yani bireylerin fenotipteki farklılıklardan kaynaklanan farklı hayatta kalma ve üreme (uygunluk) sonuçlarıdır (Darwin, 1859). Bireylerin uyumunu etkileyen özellik (en azından kısmen) kalıtsal ise, altta yatan genomik mimarisi seçilim yoluyla değiştirilebilir. Seçilimin alel/genotip frekansları üzerindeki etkisine bağlı olarak, pozitif (avantajlı mutasyonları destekler), negatif (dezavantajlı varyantları kaldırır) veya dengeleyici seçilim (uygunluk bağlama bağlıdır; Ewens ve Thomson, 1970; Kaplan ve ark., 1989; Fournier-Level ve ark., 2013; Vitti ve ark., 2013) olarak sınıflandırılabilir. Dengeleyici seçilim, heterozigot (ana ve babadan iki farklı versionda gen alınması durumu) avantajı, zamansal ve/veya mekansal olarak heterojen seçilim ve pozitif ve negatif frekansa bağlı seçilimi içerir (Levene, 1953; Ewens ve Thomson, 1970; Gillespie, 1973; Hedrick ve ark., 1976; Via ve Lande, 1985). Pozitif frekans bağımlı seçilim, yakınsak veya paralel evrime yol açabilir ve böylece çeşitliliği azaltabilirken, daha nadir varyantları destekleyen seçilim (negatif frekans bağımlı seçilim), polimorfizmi koruyan en güçlü güçlerden biridir (Wright, 1969; Ayala ve Campbell, 1974; Gromko, 1977; Charlesworth, 2006).

[B]Perissodus microlepis: Evrimsel biyoloji için faydalı bir model[/B]

Uyarlanabilir yayılımlar, biyoçeşitlilik ve adaptasyonun altında yatan mekanizmaları araştırmak için idealdir (Simpson, 1953). Bu süreçleri incelemek için olağanüstü bir sisteme örnek olarak, özellikle üç büyük Doğu Afrika Büyük Gölü'nde (Victoria, Tanganika ve Malavi; Meyer, 1993; Kocher, 2004; Salzburger ve Meyer, 2004; Seehausen, 2006) yaşayanlar olmak üzere, muhteşem hızlı ve aşırı çeşitli adaptif yayılımlarıyla ünlü bir tropikal tatlı su balığı grubu olan Cichlidae familyası verilebilir. Bu çeşitlilik patlaması, atasal bir soyun farklı ortamlara veya yaşam biçimlerine uyum sağlayacak şekilde uzmanlaşmış çeşitli ilişkili formlara genişlemesini içerir ve türleşmeyi ve farklı ekolojik nişlere adaptasyonu içerir (Schluter, 2000; Gavrilets ve Losos, 2009; Larsen, 2011). Bazen son derece kısa zaman dilimlerinde (örneğin, 100.000 yıldan daha kısa bir sürede 500'den fazla Victoria Gölü ciklet türü ortaya çıkmıştır, Meyer ve ark., 1990; Stiassny ve Meyer, 1999; Verheyen ve ark., 2003; Elmer ve ark., 2009), cikletler olağanüstü sayıda tür (*2000) ve morfoloji, renk ve davranışta geniş bir çeşitlilik yelpazesi geliştirmiştir. Omurgalılar arasında en çeşitli ve tür açısından en zengin türlerden birini temsil ederler (Salzburger ve Meyer, 2004; Seehausen, 2006; Salzburger, 2009; Henning ve Meyer, 2014; Kratochwil ve Meyer, 2015; Meyer, 2015'te incelenmiştir).

Perissodus microlepis (Şekil 1), Tanganyika Gölü'ne (Doğu Afrika) özgü bir ciklet balığıdır. Perissodini soy grubunun nispeten yeni bir türüdür (yaklaşık 3.600.000 yıl önce; Koblmu¨ller vd., 2007), birincil Tanganyika yayılımı sırasında ortaya çıkan son türlerden biridir (Koblmu¨ller vd., 2007). Bu balık grubu, derin sularda yaşayan genelci etobur avcılardan sığ sularda yaşayan, oldukça uzmanlaşmış lepidofaj (balık pulu yiyen) avcılara doğru ekolojik bir genişleme geçirmiştir; P. microlepis, Perissodini'nin en uzmanlaşmış soylarından biridir (Takahashi vd., 2007b; Stewart ve Albertson, 2010). Yakın zamanda yapılan bir filogenetik çalışma, Perissodini ile derin su Benthochromini arasında bir melezleşme olduğunu ortaya koymaktadır. Bu mekanizma, adaptasyon ve ekolojik uzmanlaşma için yeni bir genetik çeşitlilik sağlamış olabilir (Irissari ve ark., basımda). Diğer balıkların yanlarından alınan pulları avı öldürmeden yemek, balıklar arasında oldukça özelleşmiş ancak nispeten yaygın bir beslenme davranışıdır. En az 19 kez bağımsız olarak evrimleşmiştir ve bugüne kadar cikletler de dahil olmak üzere 50 kemikli balık türünde bilinmektedir (Martin ve Wainwright, 2013). Aslında pullar oldukça besleyicidir ve en bol bulunan, yenilenebilir ve dolayısıyla istikrarlı besin kaynaklarından biridir (Sazima, 1983; Nshombo ve ark., 1985; Martin ve Wainwright, 2013). Perissodini'de, genelci davranıştan pul yeme davranışına geçiş, morfolojik varyasyonlarında, özellikle de türlerin habitat tercihleri ve avlanma stratejilerindeki farklılaşmayı yansıtan kraniyofasiyal iskelet anatomisindeki ayrık kaymalarda ve taraf farklılıklarıyla yansıtılmaktadır (Stewart ve Albertson, 2010).

Perissodus microlepis, kendine özgü tür içi fenotipik çeşitliliğiyle ünlüdür. Hem sola bükümlü kafalar (bundan sonra "sol" biçim, L) hem de sağa bükümlü kafalar (bundan sonra "sağ" biçim, R) doğal popülasyonlarda yaygın olarak görülür (Şekil 2a, c; Hori, 1993; Hori ve ark., 2007; Kusche ve ark., 2012; Hata ve ark., 2013; Lee ve ark., 2015). Bu tür bir polimorfizm, bu balığı, iki taraflı asimetrinin çarpıcı bir örneği haline getirir; burada sol veya sağ bireyler, iki ayna görüntüsü yarısına sahip tipik olarak iki taraflı simetrik örneklerden farklıdır (Hori, 1993; Palmer, 2004; Koblmuller vd., 2007; Takahashi vd., 2007a, b). Bu balık, esas olarak geniş bir av türü yelpazesine saldıran sığ su pul yiyicisidir (Nshombo vd., 1985; Takahashi vd., 2007b; Takeuchi vd., 2016; Kovac vd., 2018). Ancak avlar, yırtıcılara karşı tetiktedir ve saldırıların daha zor olduğu açık sularda kolayca kaçarlar; dolayısıyla P. microlepis'in avlanma başarısı oldukça düşüktür (yaklaşık %20; Hori, 1987). Avlanma girişimleri sırasında, P. microlepis, balığın kör açısından yararlanarak avına arkadan çok hızlı bir şekilde yaklaşır ve sonunda hızlı vücut dönüşleri ve bükülmeleriyle yan taraftaki pulları koparır (Nshombo ve ark., 1985; Takahashi ve ark., 2007a, b; Takeuchi ve ark., 2012). Çoğu birey, avın iki yanından birini tercih eder (Hori, 1993; Lee ve ark., 2010; Van Dooren ve ark., 2010; Lee ve ark., 2012; Takeuchi ve ark., 2012; Takeuchi ve ark., 2016; Indermaur ve ark., baskıda). Diğer çoğu balık türü için, arkadan sinsice yaklaşıp keskin bir açıyla saldırmak işe yaramaz çünkü ağızlarının avın yan tarafıyla yalnızca minimum temas alanı vardır. Buna karşılık, P. microlepis, keskin saldırı açılarında bile ağız ile avın yan tarafı arasındaki temas alanını en üst düzeye çıkaran eğilebilir başı tarafından desteklenir ve bu da ona daha arkadan, dolayısıyla daha az görünür bir konumdan saldırma olanağı sağlar (Hori, 1993; Takahashi ve ark., 2007a, b; Palmer, 2010; Van Dooren ve ark., 2010; Lee ve ark., 2012; Takeuchi ve ark., 2012; Takeuchi ve ark., 2016).

Baş morfolojik asimetrisi ve lateralize avlanma davranışı birbiriyle bağlantılıdır: sağ morflar tercihen avın sol tarafındaki pulları çıkarır ve sol morf bireyler için bunun tersi geçerlidir (Hori, 1993; Palmer, 2010; Van Dooren ve ark., 2010; Lee ve ark., 2012; Takeuchi ve ark., 2012; Takeuchi ve ark., 2016; Lee ve ark., 2017; Indermaur ve ark., basımda). İşlevsel morfoloji ve kinematik analizler ayrıca baş eğmenin beslenme başarısını artırdığını göstermektedir. Aslında, pulları çıkarmak için dönerken alt çenenin zıt tarafları arasındaki hız ve kuvvette bir lateralizasyon ve tercih edilen veya tercih edilmeyen yönden yapılan saldırılar sırasında vücut fleksiyonunda kinetik farklılıklar olduğunu gösterdiler (Stewart ve Albertson, 2010; Takeuchi ve ark., 2012; Takeuchi ve Oda, 2017). Agresif taklit (Nshombo, 1994; Hori ve Watanabe, 2000; Koblmuller ve ark., 2007), dişler ve vücut morfolojisi (Takahashi ve ark., 2007; Takahashi ve ark., 2007b) gibi diğer özellikler, bu özel beslenmenin başarı oranını daha da artırmaya katkıda bulunabilir.

[B]Dengeli polimorfizmin varsayımsal bir ders kitabı modeli[/B]

Hori (1993), önemli bir çalışmada, P. microlepis'teki L ve R morf bireylerinin 11 yıllık bir süre boyunca frekanslarını araştırmıştır. Morf frekansları, her 4-5 yılda bir yaklaşık 50:50 oranında döngüsel olarak dalgalanmış ve belirli bir popülasyon içinde zaman içinde sabit kalmıştır (Hori, 1993'teki Şekil 2A). Morfların göreceli bolluğunun, nadir fenotipin bol olana göre seçici avantajı (negatif frekansa bağlı seçilim) tarafından düzenlendiği öne sürülmüştür. Bu hipoteze göre, av saldırılardan sağ kurtulur ve daha bol olan baş formundan daha sık saldırıya uğrayan yan tarafı korumayı öğrenebilir ve böylece daha bol olan morf'a karşı seçilim yapabilir. Yakın zamanda yapılan bir saha kafes deneyi, hem L hem de R morflarına sahip deneysel popülasyonlardan elde edilen P. microlepis'in, monomorfik gruplara kıyasla daha yüksek saldırı başarısına sahip olduğunu göstermiştir (Indermaur ve ark., basımda). Dengeleyici seçilim, kafa şekillerindeki polimorfizmi zaman içinde muhtemelen korur (Hori, 1993; Nakajima ve ark., 2004; Indermaur ve ark., basımda). Ayrıştırıcı çiftleşme (yani, farklı fenotipe sahip bir çiftleşme partnerini tercih etme) de bu polimorfizmin istikrarına katkıda bulunabilir (Takahashi ve Hori, 2008), ancak daha yeni çalışmalar bu hipotezi desteklememiştir (Lee ve ark., 2010; Kusche ve ark., 2012, ancak bkz. Raffini ve ark., 2017). Perissodus microlepis, kısa sürede yaygın olarak av-avcı etkileşimleri yoluyla negatif frekansa bağlı seçilimin muhteşem bir ders kitabı örneği ve aşırı adaptif ekolojik uzmanlaşmanın büyüleyici bir örneği, antisimetrinin (yani, sol ve sağ morf bireylerin bolluğunun eşit olduğu iki taraflı asimetri, fenotiplerin iki modlu dağılımı; Palmer, 2004) ikonik bir örneği olarak anılmaya başlandı.

[B]Baş asimetrisinin dağılımı[/B]

Baş morfolojik asimetrisi P. microlepis'in temel özelliklerinden biri olmasına rağmen, bu fenotipik özelliğin dağılımı, özellikle de sürekli mi yoksa ayrık bir özellik mi olduğu ve en iyi nasıl ölçüleceği hala sorgulanmaktadır. Fenotiplemenin doğruluğu, genetik temellerini ve altta yatan evrimsel süreçleri anlamak için de çok önemlidir. Özellikle, kafa şekillerinin ayrık bir bimodal dağılımı (aynı veri kümesinde iki ayrı grup veya sürecin varlığını gösteren iki ayrı tepe veya mod gösteren bir olasılık dağılımı türüdür) , çeşitlendirici seçilimin esas olarak nispeten basit bir genetik mimari üzerinde etki ettiğini (aslen Hori, 1993 tarafından önerildiği gibi) gösterebilirken, sürekli bir unimodal (yalnızca bir tepe noktasına sahip bir frekans dağılımını ifade eder) fenotipik model, fenotipin birden fazla genetik ve genetik olmayan faktörün kümülatif etkisine bağlı olduğu daha karmaşık, nicel bir özelliği gösterebilir (Lynch ve Walsh, 1998).

Perissodini soy grubuna ait yedi türün diseke edilmiş (dokuların-yapıların, cerrahi olarak izole edilmesi) kafataslarından iskelet morfolojisi ve asimetrisinin karşılaştırmalı morfometrik analizi, retroartiküler çıkıntıların uzunluğu, ağız yönü, maksilla ve premaksilla kalınlığı, burun kemiği eğriliği ve çene açma ve kapama kol sistemlerinin işlevsel mekaniğinde yanal farklılıklar göstermiştir (Stewart ve Albertson, 2010). Özellikle, hala sarısı bulunan P. microlepis larvalarının boyalı kafalarında, özellikle çene yönünde, hiyoid uzunluğunda, eğriliğinde ve faringeal çene dişlerinde belirgin asimetriler görülmüştür (Stewart ve Albertson, 2010). Yetişkinlerde, dış kraniyofasiyal şeklin gözle muayenesi ve mandibulanın arka uç yüksekliğinin görüntü analiz yazılımı ölçümleriyle kafa şekillerinin belirgin bir bimodal dağılımı tanımlanmıştır (Şekil 3b; Takeuchi ve ark., 2012). Son zamanlarda, bu yöntem, küçük balıklara kolayca uygulanabilmesi için tüm postür sürecin uzunluğunu da içerecek şekilde ayarlandı (Şekil 3b) ve antisimetri modeline göre beklendiği gibi tüm gelişim aşamalarında keskin bir dimorfizm tanımlandı (Takeuchi vd., 2016).

[IMG]https://foto.akvaryum.com/fotolar/240492/161220251316581.jpg[/IMG]
[B]Şekil 3[/B] P. microlepis'te baş asimetrisini ölçme yöntemleri. a Dış baş morfolojisine dayanarak: baş eğilme açısının derecesi. Başın üstten görünümü. Göz çukurlarının en ön kısmına ve burnun ucuna karşılık gelen üç nokta kaydedildi. Bunlardan, her bir göz çukurundaki açılar çizildi. Asimetri derecesi, sol (aL) ve sağ (bR) gözdeki açı farkı olarak ölçüldü. Pozitif değerler sola eğilen bireyleri, negatif sonuçlar ise sağa eğilen balıkları gösterir. b–c İskelet ölçümlerine dayanarak: b Sol ve sağ alt çeneler arasındaki mandibula arka ucu (mavi kesintisiz çizgi) veya tüm uzantı (kırmızı kesik çizgi) arasındaki yükseklik farkları. c Nörokranyum-omur açısı. Başın ventral görünümü. Asimetri derecesi, omurlardan geçen çizgi (sayılarla gösterilmiştir; mavi kesintisiz çizgi) ile 1. omuru nörokranyuma bağlayan çizgi (N; kırmızı kesikli çizgi) arasındaki h açısı olarak hesaplanır. Sağa doğru eğilen bireyler pozitif h değerleriyle tanımlanırken, sola doğru eğilen bireyler negatif h değerleri gösterir. T diş, B beyin
Önceki çalışmalardaki farklı baş şekli dağılımlarının nedeni, ölçüm metodolojisindeki farklılıklardan veya farklı popülasyonların kullanımından kaynaklanmış olabilir. Tek bir örnekleme alanından yakalanmış 50 yetişkin bireyden oluşan tek bir örnek, üç yaklaşımı karşılaştırmak için kullanılmıştır (Hata vd., 2013): (a) sırt görünüm fotoğraflarından baş eğme açısı (Şekil 3a; Hori vd., 2007; Kusche vd., 2012; Raffini vd., 2017), (b) sol ve sağ alt çene arasındaki mandibula arka uç yüksekliği farkı (Şekil 3b; Albertson vd., 2005; Stewart ve Albertson, 2010) ve (c) omurlardan nörokranyum ucuna kadar olan açı (Şekil 3c; Hata vd., 2013). İlk durumda (yöntem a), özellik tek modlu bir dağılıma daha iyi uymaktadır, ancak son iki prosedür (b ve c) kullanılarak daha belirgin bir özellik dimorfizmi gözlemlenmiştir

[B]Baş Asimetrisinin Genetik Mimarisi[/B]

P. microlepis'te baş asimetrisinin genetik bir bileşene sahip olduğu düşünülmektedir. Bu özelliğin kalıtımı, başlangıçta, pul yemeye doğru ontogenetik diyet değişiminden önce çarpık çeneli gençlerin varlığından çıkarılmıştır (Hori, 1993; Stewart ve Albertson, 2010). Ancak, asimetrinin yönü, çoğu antisimetri vakasında gözlemlendiği gibi, tamamen stokastik (değişken, rastlantısal) olabilir ve kalıtsal olmayabilir (Palmer, 2004, 2010). Ayrıca, baş asimetrisi kısmen genetik olarak belirlenmiş, kısmen de rastgele olabilir (Palmer, 2010). Ancak, asimetrinin bu iki rastgele belirlenmesi, son on yılda ortaya çıkan birkaç bulguyla uyuşmamıştır. Bunlar arasında ebeveyn-yavru frekansları (Hori, 1993; Hori vd., 2007; Palmer, 2010; Stewart ve Albertson, 2010; Lee vd., 2015), baş eğme açısının ve ebeveyn-yavru regresyonlarının kantitatif ölçümleri kullanılarak tahmin edilen bu fenotipin önemli bir kalıtsal bileşeni (Lee vd., 2015) veya harici baş morflarıyla ilişkili birkaç tek nükleotid polimorfizminin (SNP) varlığı (Raffini vd., 2017; Raffini vd., 2018a) yer almaktadır. Bu kanıtlar, gen(ler)in P. microlepis'te baş polimorfizmine katkıda bulunabileceğini düşündürmektedir.

[B]Baş asimetrisi üzerindeki çevresel etkiler [/B]

P. microlepis polimorfizminin şekillenmesinde genetik olmayan faktörlerin rolü ilk olarak, vahşi yakalanmış balıklarda baş şekillerinin tek biçimli dağılımının gözlemlenmesiyle öne sürülmüştür (Hori, 1991; Palmer, 2010; Stewart & Albertson, 2010; Van Dooren ve ark., 2010; Kusche ve ark., 2012; Lee ve ark., 2015). Baş asimetrisinin çevresel faktörlerden etkilenip etkilenmediğini açıkça test eden ilk çalışma, beslenme ortamını kontrol etmiştir (Van Dooren ve ark., 2010). Vahşi yakalanmış on yetişkin balık, avın sol tarafına saldırmayı tercih etmiştir. Rastgele iki deney grubuna ayrıldılar ve 6 ay boyunca farklı bir beslenme şekline zorlandılar: Birinin yalnızca tercih ettiği tarafa (sol yan) saldırmasına izin verilirken, diğerinin sağ tarafa saldırması sağlandı. Deneyin sonunda, tercih edilen taraf grubunda baş eğme açısında sağa doğru bir artış gözlenirken, tercih edilmeyen yan taraftan beslenmeye zorlanan örneklerde asimetrideki değişiklik önemli değildi. Bu sonuçlar, baş asimetrisinin en azından bir dereceye kadar fenotipik olarak esnek olduğunu ve yetişkin balıklarda değiştirilebileceğini göstermektedir (Van Dooren vd., 2010). Ayrıca, laboratuvarda yetiştirilen ve ağırlıklı olarak pul yemle beslenen örneklerde, vahşi doğada toplanan örneklere kıyasla daha düşük oranda baş asimetrisi gözlemlenmesi (Kusche vd., 2012; Lee vd., 2012) ve yutulan pul sayısı ile baş asimetrisi miktarı arasındaki pozitif korelasyon (Takeuchi vd., 2016), avlanma şekli ve beslenme deneyimi gibi genetik olmayan faktörlerin baş eğme açısına katkısına dair dolaylı kanıtlar sağlamıştır. Ebeveyn-yavru regresyonu yoluyla baş asimetrisinin dar anlamda kalıtım tahminleri, bu özelliğin genetik olmayan etkilerden güçlü bir şekilde etkilendiğini göstermiştir (%80, Lee vd., 2015). Kararlı izotop analizi kullanan yakın tarihli bir araştırma, baş eğme açısının derecesinin beslenme deneyimindeki, yiyecek arama davranışındaki (bireysel uzmanlaşma) ve tür içi rekabetteki rastgele ve rastgele olmayan bireyler arası çeşitlilikten etkilendiğini göstermiştir (Raffini vd., 2018a).

[B]Morfolojik asimetri ve elli davranış: Hangisi diğerini tetikliyor?[/B]

P. microlepis'te morfolojik baş asimetrisi, ilk saha deneyinin yayınlanmasından bu yana davranışsal lateralite (elle beslenme davranışı) ile ilişkilendirilmiştir ve mide içeriği analizi, sağ morfun avına sol böğründen saldırdığını, sol morfun ise tam tersinin geçerli olduğunu göstermiştir (Hori, 1993). Daha sonra, daha fazla sayıda vahşi yakalanmış balık üzerinde yapılan bir laboratuvar deneyi, saldırı tercihinin kesin olarak iki modlu olmadığını, ancak çok modlu olduğunu ve birkaç ayrı davranışsal olarak farklı grubun varlığını gösterdi (Van Dooren ve ark., 2010). Ayrıca, tercih edilmeyen taraflarından pulları çıkarmaya zorlanan balıklarda gözlemlenen davranışsal tepkiler, elle yapılan davranışın yönünün esnek olmadığını, yani beslenme deneyimi gibi çevresel faktörlerden güçlü bir şekilde etkilenemeyeceğini gösterdi. Dolayısıyla, davranışsal yanallık, morfolojik asimetriden ziyade (antisimetri modelinde beklendiği gibi) fenotiplerin iki modlu dağılımına daha yakın, daha belirgin bir özellik gibi görünmektedir (Van Dooren ve ark., 2010). Bu bulgular, vahşi yakalanmış yetişkinler ve laboratuvarda yetiştirilmiş yavruların daha ileri analizleriyle desteklenmiştir. Tercih edilen avın yan tarafı, yetişkinlerde baş dönüşümünden tahmin edilebilir (Lee ve ark., 2010; Lee ve ark., 2012; Takeuchi ve ark., 2012; Takeuchi ve ark., 2016), oysa yavrular, baş asimetrisi derecesi hala hafif olsa bile, açıkça lateralize bir saldırı davranışı sergilemiştir (Lee ve ark., 2012). El tercihi, esas olarak, bireyler arasındaki tercih gücünde önemli farklılıklar olan iki modlu bir dağılım izlemiştir (Lee ve ark., 2010; Lee ve ark., 2012; Takeuchi ve ark., 2012; Takeuchi ve ark., 2016). Laboratuvar koşulları altında, daha genç balıklar (2 ve 3 aylık), 7 aylık bireylere kıyasla daha belirgin bir el tercihi göstermiştir (Lee ve ark., 2012). Bununla birlikte, vahşi yakalanmış örneklerin mide içeriği analizleri ve bir avlanma deneyi üzerine yapılan yakın tarihli bir çalışma, yanal davranışın gelişim sırasında kademeli olarak ortaya çıktığını, erken gençlerin avın her iki tarafına saldırdığını ve daha sonra giderek bir tarafa doğru eğilimli hale geldiğini ileri sürmüştür (Takeuchi ve ark., 2016; Takeuchi ve Oda, 2017).

Geriye kalan temel soru, ontogeni ve filogenide hangisinin önce geldiğidir: morfolojik asimetri mi yoksa davranışsal yanallık mı? Başka bir deyişle, morfolojik asimetri P. microlepis'te "tetikleyici" mi yoksa "takipçi" mi? Bir yandan, başlangıçta morfolojik polimorfizmin katı bir genetik temele sahip olduğu ve kendine özgü şeklinin yalnızca balıkların avına ağız açılış yönüyle ilişkili yandan saldırması durumunda yararlı olduğu öne sürülmüştür. Bu da, el yatkınlığının ontogenide muhtemelen takipçi olduğunu ve muhtemelen doğal seçilim yoluyla yönlendirilen filogeni olduğunu öne sürmektedir (Hori, 1993). Bu hipotez, hala yumurta sarısı kesesiyle beslenen (yani henüz pul yemeyen) ve çarpık kafalar sergileyen gençlerin varlığı (Hori, 1993; Stewart ve Albertson, 2010) ve gelişim sırasında kademeli olarak gelişen lateralize davranışla desteklenmektedir; bu, muhtemelen öğrenme yoluyla baş asimetrisiyle giderek daha pozitif bir korelasyon göstermektedir (Van Dooren ve ark., 2010; Takeuchi ve ark., 2016; Takeuchi ve Oda, 2017). Ayrıca, neredeyse simetrik kafaları nedeniyle pulları çıkarmada daha az başarılı olan bireyler, bu besin kaynağını alternatif besinlerle telafi ediyor gibi görünmektedir (Raffini ve ark., 2018a). Türler arası (av-avcı) ve tür içi (Sol, Sağ, simetrik biçim arasındaki rekabet) antagonistik etkileşimler (Hori, 1993; Ichijo vd., 2017; Raffini vd., 2018a, b) ve daha asimetrik kafaları tercih eden pul yeme verimliliği yoluyla bozucu seçilim ile diğer performans türleri (yüzme yeteneği gibi; Takeuchi vd., 2016) üzerindeki olumsuz etkisi arasındaki uzlaşmalar, P. microlepis'te ortak bir rol oynayabilir. Bu balıkta, bireyler kendi avlanma davranışlarını ve av öğelerini (ekolojik niş) morfolojilerine (bireysel uzmanlaşma ve niş inşası, Raffini vd., 2018a) uyacak şekilde değiştiriyor (‘‘uyarlıyor’’) gibi görünmektedir. Bu öğrenmeye dayalı süreç, duyusal sistemler, deneme bazındaki sonuçlara ilişkin mevcut anılar ve bağlam/ipuçları ile davranış arasındaki öğrenilmiş ilişkiler de dahil olmak üzere beynin çeşitli bölümlerinden gelen girdilere göre davranışsal tepkileri dinamik olarak değiştirdiği bilinen habenula (Lee ve ark., 2017; Takeuchi ve Oda, 2017; Raffini ve ark., 2018a) tarafından yönlendiriliyor olabilir (Mizumori ve Baker, 2017).

Öte yandan, dış faktörlerin kafa polimorfizmi ve beslenme deneyleri üzerindeki önemli katkısı ve lateralitenin gelişimde daha erken ortaya çıkabileceği ve morfolojiden daha belirgin olduğu gözlemi (Van Dooren vd., 2010; Lee vd., 2012), el baskınlığının morfolojik asimetriyi güçlendirdiği hatta tetiklediği fikrini desteklemektedir; yani, davranışsal lateralite P. microlepis'te itici güçtür (Palmer, 2010; Stewart ve Albertson, 2010; Van Dooren vd., 2010; Kusche vd., 2012; Lee vd., 2012). Son zamanlarda, serebral asimetrinin lateralize davranışı uyardığı ve bunun da kafa morfolojisinde plastik değişikliklere yol açtığı öne sürülmüştür (Lee vd., 2017). Ek olarak, basit bir genetik temel, el baskınlığının (Van Dooren vd., 2010; Lee vd., 2012; Lee vd., 2017) veya beyin asimetrisinin (Ichijo vd., 2017; Lee vd., 2017) altında yatıyor olabilir ve bu nedenle morfolojik asimetri üzerinde doğrudan değil dolaylı bir etkiye sahip olabilir.

[B]P. microlepis'te asimetrinin altında yatan mekanizmaları anlamak için bir yol haritası

Fenotipi ve genotipi birleştirmeye doğru[/B]

Fenotipik ve genotipik varyasyon arasındaki boşluk klasik olarak "ileri genetik" yaklaşımları kullanılarak kapatılmıştır (örneğin, Nielsen, 2005; Vitti vd., 2013; Kratochwil ve Meyer, 2015, çiklitlerdeki örnekler: Salzburger vd., 2007; Navon vd., 2017). Ne yazık ki, yetiştiricilik zorlukları ve genom ve aday genler/yollar hakkında önceden var olan bilginin yetersizliği, bu çerçevenin P. microlepis'e uygulanmasını sınırlamıştır (Lee vd., 2010; Raffini vd., 2017). Bu balık ve diğer model olmayan organizmalar, "ters genetik" yöntemlerinden daha iyi faydalanabilir (örneğin, Nielsen, 2005; Nosil ve ark., 2009; Butlin, 2010; Martin ve Jiggins, 2013; Vitti ve ark., 2013; Kratochwil ve Meyer, 2015; Wellenreuther ve Hansson, 2016, çiklitlerdeki örnekler: Kautt ve ark., 2012; Keller ve ark., 2013).
Bazı çalışmalarda P. microlepis popülasyonları arasında filocoğrafik yapı gözlemlenmiştir (Koblmuller vd., 2009; Lee vd., 2010; Raffini vd., 2017); ancak, bu popülasyon alt bölümünün ve demografik geçmişin, baş asimetrisinin fenotipik ve genetik temelleri üzerindeki etkileri tam olarak araştırılmamıştır. Mutasyon, gen akışı ve genetik sürüklenme gibi nötr popülasyon süreçleri, özellikle poligenik özellikler için fenotipik/genetik çeşitlilikte ve dolayısıyla adaptasyonda önemli bir rol oynayabilir (Hedrick, 2011; Yeaman, 2015; Bernatchez, 2016; Casillas ve Barbadilla, 2017'de incelenmiştir; çiklitlerdeki örnekler: Koblmuller ve ark., 2011; Husemann, 2013; Sefc ve ark., 2017). Özellikle melezleşmenin tür içi ve türler arası farklılaşma üzerinde önemli bir etkisi vardır (Schwenk vd., 2008; Abbott vd., 2013'te incelenmiştir), bu durum cikletlerde (örneğin, Nichols vd., 2015; Kautt vd., 2016; Meier vd., 2017; Irissari vd., basımda) görüldüğü gibidir. Daha derin bir filogenomik çalışma, Perissodini ve Benthochromini (Irissari vd., basımda) arasındaki gen akışının adaptif varyasyon için bir kaynak olup olmadığını açıklığa kavuşturabilir.

[B]Daha kapsayıcı bir yaklaşıma doğru:

Çevresel etkiler ve etkileşimler[/B]

Genetik olmayan faktörler, P. microlepis'te görüldüğü gibi fenotipik çeşitliliği, adaptasyonu ve evrimi güçlü bir şekilde etkileyebilir (örneğin, Meyer, 1987; West-Eberhard, 2003; Bonduriansky vd., 2012; Grenier vd., 2016; Schneider ve Meyer, 2016). Çevresel ipuçlarının etkisi, tek bir genotipin dış etkilere göre çeşitli fenotipler üretebildiği fenotipik olarak plastik özelliklerde açıkça görülür (Bradshaw, 1965). Bu, indüklenen fenotipler geri döndürülemez olduğunda gelişimsel plastisite olarak da bilinir (Forsman, 2014; Schneider ve Meyer, 2016'da incelenmiştir). P. microlepis'te baş asimetrisinin beslenme deneyiminden plastik olarak etkilendiği ve öğrenme ve hafızayı içerdiği görülmektedir (nöronal plastisite, Stewart ve Albertson, 2010; Van Dooren ve ark., 2010; Lee ve ark., 2012; Takeuchi ve ark., 2016; Raffini ve ark., 2018a). Bu ciklet balığının polimorfizminin çevresel arka planını daha iyi anlamak için ek çalışmalara ihtiyaç vardır.

Bir özelliğin çevresel duyarlılığının kalıtsal bileşenine bağlı olduğu (örneğin, Parsons vd., 2016) ve baş morflarının en azından kısmen genetik olarak farklılaşmış olduğu (Hori, 1993; Hori vd., 2007; Koblmuller vd., 2009; Stewart ve Albertson, 2010; Van Dooren vd., 2010; Kusche vd., 2012; Lee vd., 2015; Raffini vd., 2017, 2018a, b) göz önüne alındığında, plastik tepki seviyeleri farklı fenotiplerde farklı olabilir.

[B]Fenotip, genotip ve çevreyi birbirine bağlamak: epigenetik varyasyon[/B]

Genotip ve çevre arasındaki arayüzde yer alan epigenetik (‘‘genetik olmayan kalıtım’’ veya ‘‘nesiller arası esneklik’’), karmaşık fenotiplere önemli ölçüde katkıda bulunur (Wong vd., 2005; Richards, 2006; Aubin-Horth ve Renn, 2009; Johannes vd., 2009; Esteller, 2011; Bonduriansky vd., 2012; Kilvitis vd., 2014; Kratochwil ve Meyer, 2015; Bernatchez, 2016; Chen vd., 2016; Miska ve Ferguson-Smith, 2016; Triantaphyllopoulos vd., 2016; Ashton vd., 2017; Ocklenburg vd., 2017, cikletlerdekii örnekler: Lenkov vd., 2016; Chen vd., 2017) ve bu, P. microlepis'in durumu olabilir. Örneğin, epigenetik süreçler, insan elinin kullanımındaki "kalıtımsallığın" bir kısmını açıklar (Yang vd., 2010; Ocklenburg vd., 2017). Benzer şekilde, P. microlepis'teki epigenetik varyasyonun incelenmesi, bu polimorfizmi şekillendiren mekanizmalar, özellikle de genetik ve genetik olmayan etkiler arasındaki bağlantı (örneğin, Johannes vd., 2009) ve asimetrinin ontogenetik ve moleküler arka planı (örneğin, Ocklenburg vd., 2017) hakkında ilginç bilgiler sunabilir.

[B]Sonuç[/B]

P. microlepis'te baş asimetrisinin ve genel olarak polimorfizm ve adaptasyonun altında yatan süreçler hakkındaki anlayışımız son yıllarda önemli ölçüde ilerlemiştir. Yine de, bu evrimsel bulmacayı çözmekten çok uzağız. Önceki çalışmalar, bu ciklet balığındaki baş asimetrisinin başlangıçta tanımlanandan daha karmaşık olabileceğini vurgulamıştır. Özellikle, baş asimetrisinin birçok yönü henüz açıklığa kavuşturulmamıştır: (i) fenotipik ve ontogenetik örüntüsü, (ii) altta yatan genetik ve genetik olmayan faktörler, (iii) negatif frekansa bağlı seçilimin etkisi ve (iv) morfolojik asimetri ile ontogeni ve filogenideki davranışsal lateralite arasındaki ilişki. (i) fenotipik (morfolojik ve davranışsal), genetik, çevresel ve epigenetik varyasyon ve etkileşimlerini, (ii) bu polimorfizmin gelişimsel ve evrimsel temelini ve (iii) (dengeleyici) seçilimin oluşumunu açıklığa kavuşturabilecek bütünleştirici yaklaşımları değerlendirmenin önemini vurguladık. P. microlepis, bu balıkta ve diğer organizmalarda asimetri ve el baskınlığının yanı sıra adaptif fenotipik çeşitliliğin evrimini bilgilendirmek için heyecan verici fırsatlar sunan bir model sunmaktadır. Bu ilginç çalışma sistemi, cikletlerin neden bu kadar çeşitli olduğunu ve evrimin böylesine muhteşem ve genellikle karmaşık bir çeşitliliği nasıl ürettiğini ve üretmeye devam ettiğini anlamamıza katkıda bulunmaktadır.

[B]Gen(ler) ve bireysel beslenme davranışı: Pul yiyen ciklet balığı Perissodus microlepis'te sol-sağ asimetrisinin altında yatan eko-evrimsel dinamiklerin araştırılması[/B]

Francesca Raffini1,2 | Carmelo Fruciano1,3 | Axel Meyer1,2,4

1Lehrstuhl für Zoologie und Evolutionsbiologie, Department of Biology, University of Konstanz, Konstanz, Germany
2International Max Planck Research School (IMPRS) for Organismal Biology, University of Konstanz, Konstanz, Germany
3School of Earth, Environmental & Biological Sciences, Queensland University of Technology, Brisbane, QLD, Australia
4Radcliffe Institute for Advanced Study, Harvard University, Cambridge, Massachusetts

[B]Özet[/B]

Pul yiyen ciklet balığı Perissodus microlepis, sola veya sağa doğru eğilen kafaları nedeniyle bilateral asimetrinin ve bu kararlı polimorfizmi koruduğu öne sürülen negatif frekans bağımlı seçilimin ders kitabı örneğidir. Bu asimetrinin altında yatan mekanizmalar henüz tam olarak anlaşılamamıştır. Başlangıçta birkaç çalışma, bu özellik için basit bir genetik temel olduğunu öne sürmüş olsa da, özellikle ağız şekillerinin tek biçimli dağılımını gözlemleyen raporlarla bu açıklama sorgulanmıştır. Biz, bu tek biçimli dağılımın genetik ve fenotipik olarak plastik bileşenlerin bir kombinasyonundan kaynaklanabileceğini varsayıyoruz. Burada, ağız yanallığıyla ilişkili daha önce tanımlanmış bir adayı SNP'yi (single nucletoid polimorphism/ tek nükleotid polimorfizm) araştırarak, kararlı izotop analizleri kullanarak beslenme tercihindeki bireyler arası çeşitliliği belgeleyerek ve bunların ağız asimetrisiyle ilişkilerini test ederek önceki çalışmalarımızı genişlettik. Sonuçlarımız, bu polimorfizmin hem poligenik (çok genli) bir temelden hem de bireyler arası genetik olmayan varyasyondan etkilendiğini, bunun da muhtemelen beslenme deneyimi, bireysel uzmanlaşma ve tür içi rekabetten kaynaklandığını göstermektedir. Niş inşası ve dengeli seçilim de dahil olmak üzere çeşitli eko-evrimsel dinamikler arasındaki etkileşim nedeniyle sol, sağ, asimetrik ve simetrik ağız fenotiplerinin eş zamanlı olarak korunmasını açıklayabilecek bir hipotez sunuyoruz. Gelecekteki çalışmalar, genetik ve çevresel faktörlerin göreceli katkısını ve bunların bütünleşik bir şekilde etkileşimlerini daha ayrıntılı olarak incelemek zorunda kalacaktır.

[B]1 | GİRİŞ[/B]

Belirgin asimetri (morfolojide simetriden sapma) veya el baskınlığı (lateralize davranış) gibi kararlı polimorfizmler hem omurgalılarda hem de omurgasızlarda tekrar tekrar ortaya çıkmıştır (Ludwig, 1932; Palmer, 2004, 2009, 2016; örneğin, Hori, 1993; Kurvers ve diğerleri, 2017; Lucky, Ihara, Yamaoka ve Hori, 2012; Matsui, Takeuchi ve Hori, 2013; Takeuchi ve Hori, 2008; Tobo, Takeuchi ve Hori, 2012). Sol veya sağ bireylerin tipik olarak iki taraflı simetrik örneklerden farklı olduğu iki taraflı asimetriler, genlerin ve genetik olmayan faktörlerin fenotiplere olan göreceli katkısını ve evrimini incelemek için büyüleyici modeller sunar (Palmer, 2016). Bu araştırma için olağanüstü bir model, Tanganyika Gölü'nden (Afrika) pul yiyen ciklet balığı Perissodus microlepis'tir (Şekil 1). Burada, sol ("L") ve sağ ("R") bükülmüş ağızlara sahip bireyler yaklaşık olarak eşit sıklıkta simpatri (iki tür veya nüfus, aynı coğrafi bölgede var olduklarında ve böylece düzenli olarak birbirleriyle karşılaştığında simpatrik kabul edilir) olarak bulunur (Hori, 1993; Kusche, Lee ve Meyer, 2012). Asimetrik ağzı, yanal beslenme davranışıyla ilişkilidir. Bu polimorfizmin, nadir bulunan türün, potansiyel avın koruma davranışı nedeniyle bol bulunan türe göre seçici bir avantaj elde ettiği negatif frekansa bağlı seçilim yoluyla sürdürüldüğü düşünülmektedir (Hori, 1993; Nakajima, Matsuda ve Hori, 2004). Seçilimdeki dengeleyici rolü, P. microlepis'i aynı zamanda aşırı adaptasyonun ders kitabı örneği haline getirmiştir (Futuyma, 2009; Hori, 1993; Lee, Heim ve Meyer, 2015). Ancak, bu polimorfizmi belirleyen gelişimsel ve genetik mekanizmalar henüz tam olarak anlaşılamamıştır. Bugüne kadar üç ana açıklama önerilmiştir: kesinlikle genetik (tek bir Mendel lokusu nedeniyle, (Hori, 1993; Hori, Ochi ve Kohda, 2007; Stewart ve Albertson, 2010), tamamen veya kısmen rastgele (Palmer, 2004, 2010) ve çok faktörlü (Lee ve ark., 2015; Palmer, 2010; Raffini, Fruciano, Franchini ve Meyer, 2017; Stewart ve Albertson, 2010; Van Dooren ve ark., 2010) ağız asimetrisinin belirlenmesi. Bu çalışmanın amacı, genetik ve çevresel faktörleri entegre ederek bunların göreceli önemini daha da netleştirmektir.


[IMG]https://foto.akvaryum.com/fotolar/240492/161220251326111.jpg[/IMG]
[B]Şekil 1[/B] Pul yiyen ciklet Perissodus microlepis

SNP'ler ile özellik arasındaki ilişki, yeni nesil dizilemenin maliyetleri nedeniyle gerekli olan orta düzeyde örneklem büyüklüğü gibi faktörlerden kaynaklanan hata pozitif olabilir. Bu nedenle, aday lokusları doğrulamak için yeni araştırmalara ihtiyaç duyulmuştur. Özellikle, yakın tarihli çalışmamız (Raffini ve ark., 2017), en uç sol ve sağ ağız morfunu gösteren bireylerin ddRAD dizilemesiyle tek bir SNP tanımlamıştır (birey havuzları kullanılarak tanımlanan birden fazla lokusun aksine). Burada ilk kez aday lokus ile ağız bükülme açısı arasındaki ilişkiyi analiz ederek bu çalışmayı genişletiyoruz; bu, asimetrinin daha kesin ve sürekli bir ölçümüdür.

Açıkçası, adaptif fenotiplerin kesin olarak genetik bir temeli yoktur, ancak fenotipik esneklik nedeniyle de değişebilirler (Bradshaw, 1965; Pfennig ve ark., 2010'da incelenmiştir; Pigliucci ve Rausher, 2007; Schlichting, 2004; Schneider ve Meyer, 2017; West-Eberhard, 2003; Whitman ve Agrawal, 2009). Bu durum, kalıtım tahminlerinin nispeten büyük bir çevresel bileşene işaret ettiği (yaklaşık %80, Lee ve ark., 2015) P. microlepis'in ağız asimetrisi için de geçerli olabilir. Ayrıca, genç ve yetişkinlerin öncelikle pullu balıklarla, ancak aynı zamanda algler, kopepodlar, atyid karidesleri, böcek larvaları, bentik hayvanlar ve substrattan toplanan yiyecekler gibi alternatif avlarla da beslendiklerini gösterdiler (Nshombo ve ark., 1985; Takeuchi ve ark., 2016). İlginçtir ki, daha belirgin ağız asimetrisi olan bireylerin midelerinde daha fazla pul bulunmuştur; bu da lateralitenin pul yemede faydalı olabileceğini düşündürmektedir (Takeuchi vd., 2016). Ekolojik teori, özellikle türler içinde, genelci bir balığın (bizim durumumuzda, daha az pul ve daha fazla başka ürünle beslenen daha az asimetrik bir balık), uzman bir balık (pullara daha fazla güvenen daha asimetrik bir balık) tarafından, uzman balık için uygun ekolojik koşulların varlığında (örneğin, uzman balığın kaynakları sınırlı değildir) daha iyi performans göstereceğini ve bunun muhtemelen daha uç fenotipler için bir seçilimle sonuçlanacağını öngörmektedir (MacArthur ve Levins, 1964; Morris, 1996). Bununla birlikte, iki uzman ve bir genelci de istikrarlı bir şekilde bir arada bulunabilir (örneğin, Abrams, 2006; Bono, Gensel, Pfennig ve Burch, 2015; Büchi ve Vuilleumier, 2014; Egas, Dieckmann ve Sabelis, 2004; Eloranta, Knudsen ve Amundsen, 2013; Rueffler, Van Dooren ve Metz, 2006). P. microlepis'te beslenme davranışının daha önceki analizleri, çoğunlukla yaş sınıfları arasındaki farklılıklara odaklanmıştı (Nshombo ve ark., 1985; Takeuchi ve ark., 2016), ancak aynı gelişim aşamasındaki genelciler ve uzmanlar arasında olası bölünmeyi göz ardı etmişti. Bu tür ekolojik farklılaşma, beslenme tercihi veya karşılaşılan av öğeleri ve bunların oranlarındaki stokastik bireyler arası çeşitlilik gibi faktörlerden kaynaklanabilir. Bunlar da, bireyler arasındaki asimetri düzeyindeki çeşitliliğin nedenlerinden biri olabilir. Cikletlerin çene aparatı, bilindiği üzere esnek ve uyumludur (örneğin, Galis ve Metz, 1998; Greenwood, 1965; Huysseune, Sire ve Meunier, 1994; Meyer, 1987; Muschick, Barluenga, Salzburger ve Meyer, 2011) ve özellikle P. microlepis'te beslenme deneyiminden etkilenir (Lee ve ark., 2012; Takeuchi ve ark., 2016; Van Dooren ve ark., 2010). Dolayısıyla, ağız şekillerinin gözlemlenen tek biçimli dağılımı, poligenetik temel ve rastgele (örneğin, beslenme davranışındaki stokastik varyasyon) ve rastgele olmayan (örneğin, av tercihi) faktörlerden kaynaklanan bireyler arası genetik olmayan varyasyonun bir kombinasyonunun sonucu olabilir. Bu çalışmanın ikinci amacı, beslenme davranışındaki bireysel düzeydeki varyasyonu (niş bölümlenmesi) araştırmak ve bunun ağız asimetrisi derecesiyle ilişkisini test etmektir.

P. microlepis'in beslenme davranışı üzerine yapılan önceki çalışmalarda mide içeriği analizleri kullanılmıştır (Nshombo ve ark., 1985; Takeuchi ve ark., 2016). Bu yaklaşım, tüketilen besinleri doğrudan ölçme avantajına sahiptir. Ancak bu tekniğin çeşitli sınırlamaları da vardır; bunlardan en önemlisi, bizim durumumuzda, yalnızca yakalanmadan hemen önceki kısa sürelerdeki beslenmeyi yansıtmasıdır (Menzel, 1959; Michener ve Schell, 1994; Vander Zanden ve Rasmussen, 1999). Beslenme plastisitesiyle ilişkili morfolojik değişiklikler, balıklarda plastik farklılaşmanın görülmesi için birkaç ay gerektiren kemik ve yumuşak dokuların yeniden şekillenmesini içerir (örneğin, Gunter ve ark., 2013; Schneider, Li, Meyer ve Gunter, 2014; Wimberger, 1991; Witten ve Huysseune, 2009). Bu nedenle, beslenmedeki farklılıklar (daha fazla pul veya alternatif avla beslenme gibi) plastik bir değişime neden olmak ve plastisite yoluyla farklı fenotipler (daha fazla veya daha az asimetrik ağızlar gibi) üretmek için düzensiz olmamalıdır. Bu nedenle, bireysel beslenme hakkında zamana entegre bilgi sağlayan kararlı izotop belirteçlerinin analizi yoluyla daha uzun vadeli (aylar/yıllar) beslenme alışkanlıklarının araştırılmasına odaklandık. Kararlı izotop analizi, organizmaların dokularındaki kimyasal izotopların dağılımının belirlenmesidir. Trofik çalışmalar genellikle doğal olarak oluşan karbon (δ13C) ve azot (δ15N) kararlı izotoplarını kullanır. İlk izotop, besin ağının orijinal karbon kaynağı hakkında bilgi sağlar. Gölsel hayvanlarda, planktonik birincil üreticiler, bentik birincil üreticilere ve ilgili avcılarına kıyasla δ13C bakımından fakirdir (DeNiro ve Epstein, 1978; Hecky ve Hesslein, 1995). İkinci izotop olan δ15N, daha hafif azot izotopu tercihen atıldıkça yükselen trofik seviyeyle birlikte sürekli olarak arttığı için, bir organizmanın trofik pozisyonu hakkında fikir verir (Cabana ve Rasmussen, 1994).

[B]MATERYAL VE YÖNTEMLER[/B]

Nisan 2010'da Tanganyika Gölü'nün Zambiya kıyısındaki dört noktadan toplam 239 yetişkin balık toplandı (Şekil 2) ve Zambiya Cumhuriyeti Göçmenlik Dairesi'nden (Kusche ve ark., 2012) verilen çalışma iznine (G.R. no: 2077761) göre etanolde (Kusche ve ark., 2012; Raffini ve ark., 2017) muhafaza edildi. Tüm yöntemler ilgili yönergelere ve yönetmeliklere uygun olarak gerçekleştirildi.


[IMG]https://foto.akvaryum.com/fotolar/240492/161220251329001.jpg[/IMG]
[B]Şekil 2[/B] Zambiya'daki Tanganika Gölü örnekleme noktaları (Afrika). Örnekleme noktaları yakınlaştırılmış haritada belirtilmiştir. Ulusal sınırlar kesikli çizgilerle belirtilmiştir.

Balıkların yaşı, pullar veya otolitler gibi kireçlenmiş yapıların analiziyle sıklıkla tahmin edilmiştir, ancak tropikal balıklarda çevre koşullarında veya üreme aktivitelerinde belirgin mevsimsel değişiklikler yaşamadıkları için bu genellikle zor olmuştur (Longhurst ve Pauly, 1987). P. microlepis'teki pul halkalarının ön incelemesi, bu türün bir istisna olmadığını göstermiştir. Bu nedenle, daha önce bu türde de yapıldığı gibi (Takeuchi ve ark., 2016), yaşın bir göstergesi olarak vücut boyutunu kullandık (Petersen, 1894). Bireysel vücut boyutları, vücut merkez boyutu olarak vücudun yan görünümdeki standartlaştırılmış fotoğraflarından (Raffini, Fruciano ve Meyer, basımda) alındı ve ölçüm hatasını azaltmak için tekrarlanan ölçümlerin ortalamaları alındı (Fruciano, 2016).

[B]2.1 | SNP doğrulaması[/B]

Önceki bir çalışma (Raffini ve ark., 2017), ddRAD dizilemesi yoluyla L ve R morfları arasındaki farklılaşmayla muhtemelen ilişkili bir SNP tanımlamıştır. Bu lokus, immünoglobulin genleri içeren kodlamayan bir bölgede bulunur ve iki alternatif alele sahiptir: sağ morf ile ilişkili G ve sol morf ile ilişkili A (Raffini ve ark., 2017).
Balıklar dört farklı lokasyondan örneklendi (Şekil 2) (Koblmüller ve ark., 2009; Raffini ve ark., 2017). Bu nedenle, örnekleme lokasyonunu da açıklayıcı değişken olarak dahil ederek ANOVA ve PERMANOVA analizleri tekrarlandı.

[B]2.2 | Kararlı izotop analizi[/B]

En aşırı ağız bükülme açısına sahip 34 yetişkin bireyi ("asimetrik" fenotip, 17 L ve 17 R) ve en simetrik 34 örneği ("simetrik" fenotip) seçtik. Benzer veya daha düşük örnek boyutları daha önce diğer balık türlerindeki beslenme farklılıklarını tespit etmede başarılı olmuştu (örneğin, Ford ve ark., 2016; Kavembe ve ark., 2016; Manousaki ve ark., 2013) ve en aşırı örneklerin seçilmesi, gruplar arasındaki farklılıkları bulma gücünü en üst düzeye çıkarmaya katkıda bulunur. Bir dokunun sentezlendiği dönemdeki beslenme, dokunun kararlı izotop imzalarını belirler. Çeşitli dokular farklı izotop dönüşüm oranlarına sahiptir ve bu nedenle farklı zaman aralıklarında beslenme bilgilerini entegre ederler (Pinnegar ve Polunin, 1999; Tieszen, Boutton, Tesdahl ve Slade, 1983). Bu nedenle, her balığın sırt kaslarından ve karın omurlarından alınan hem beyaz kas hem de kemik dokularını standart prosedürler kullanarak işledik ve analiz ettik. Böylece hem kısa (ay, kas) hem de uzun vadeli (yıl, kemik) beslenme alışkanlıkları hakkında daha kapsamlı ve daha az belirsiz veriler elde ettik (Gaston ve Suthers, 2004; MacNeil, Drouillard ve Fisk, 2006; Tieszen ve ark., 1983).

Kararlı izotoplardaki varyans, niş genişliğinin bir ölçüsü olarak kullanıldı (Bearhop ve ark., 2004). Özellikle, her izotop veri kümesi için iki ağız fenotipi (asimetrik/simetrik) arasındaki varyans homojenliğini, varyans oranı testi (F-testi, Bearhop ve ark., 2004'te olduğu gibi) ve Levene testi (normallikten sapmalara karşı daha sağlam, Levene, 1960; R paket programı, Fox ve Weisberg, 2011) kullanarak test ettik. Örnekleme yeri ve boyutunun etkisini hesaba katmak için, önce yer ve boyutu öngörücü olarak kullanarak doğrusal modeller uyguladık ve ardından artıkların varyanslarının eşitliğini test ettik (hepsi normal dağılımlı; Shapiro-Wilk testi p değeri .05). Bu analiz, asimetrik (aşırı L ve R morfuna sahip bireylerin bir araya getirilmesi) balıkların, simetrik bireylere kıyasla daha özelleşmiş bir diyete sahip olup olmadığını test etmek için gerçekleştirildi. Eğer bu doğruysa, bireysel uzmanlaşma ile asimetri düzeyi arasında anlamlı bir ilişki olduğu fikrini destekler.

[B]3 | SONUÇLAR

3.1 | SNP doğrulaması[/B]

Daha önce tanımlanmış bir SNP'yi ve ağız asimetrisi derecesiyle ilişkisini doğrulamak için, aday SNP 56537-113 ile ağız bükülme açısı arasındaki ilişkiyi araştırdık. Bu lokusta 168 örnek başarıyla genotiplendi. Aşağıdaki varyantlar gözlemlendi: A için homozigot (AA), G için homozigot (GG) veya heterozigot (AG/GA), diğer nükleotidlerin varlığı olmaksızın.
Üç kantitatif genetik model (A baskın, G baskın, tamamen eklemeli) genetik verilerimiz için istatistiksel olarak anlamlıydı; G baskın model, bu SNP'yi en iyi karakterize eden modeldi. Sonuçlar, ağız bükme açısı ile aday SNP arasında istatistiksel olarak anlamlı bir ilişki olduğunu ve bu lokustaki varyasyonun özellik varyasyonunun yaklaşık %6'sını oluşturduğunu göstermede uyumluydu (Şekil 3). Bu ilişki, örnekleme noktaları (olası bir karıştırıcı faktör) modele dahil edildiğinde anlamlılığını korumuştur. Bu, SNP'mizle birlikte fenotipik varyasyonun yaklaşık %7'sini açıklamaktadır.

[IMG]https://foto.akvaryum.com/fotolar/240492/161220251331001.jpg[/IMG]
[B]Şekil 3[/B] SNP 56537-113 lokusunda genotipe göre ağız bükme açısının çizimleri. Kutu çizimleri, grup medyanını (siyah yatay çizgiler), birinci ve üçüncü çeyrekleri (25. ve 75. persentil değerleri) ve medyanın %95 güven aralığını (çentikler) göstermektedir. Örnekleme bölgesinde üç birey analizden hariç tutulmuştur (ana metne bakınız). H, heterozigot (genotip AG veya GA)

[B]3.2 | Orta ve uzun vadeli diyet analizi[/B]

Bireysel beslenme davranışındaki çeşitlilik ve bunun ağız fenotipleriyle (asimetrik/simetrik, sırasıyla en yüksek ve en düşük ağız bükülme açısına sahip örnekler seçilerek oluşturulan iki grup) ilişkisi, kas (orta vadeli) ve kemik (uzun vadeli) dokusunun kararlı izotop analizi (Gaston ve Suthers, 2004; MacNeil ve ark., 2006; Tieszen ve ark., 1983) yoluyla araştırılmıştır. Hem kas hem de kemik veri kümelerinde, örneklerin geri kalanından açıkça farklı kararlı izotop değerleri sunan üç ek aykırı değer belirlenmiştir. Bu sapma bilinen herhangi bir biyolojik farklılıkla bağlantılı olmadığından, doğal varyasyonla bağlantılı olmayan olası eser elementlerin dahil edilmesini önlemek için, kararlı izotop varyasyonunun sonraki analizlerinden önce çıkarıldılar. Kas analizleri için kullanılan örneklem büyüklükleri, asimetrik ve simetrik balıklar için sırasıyla 31 (kemik için 32) ve 34 (kemik için 33) idi.

Model seçimi, ağız fenotipinin (asimetrik/simetrik), örnekleme yerinin ve vücut boyutunun (yaş için bir vekil) dahil edilmesinin verilerimizi en iyi şekilde açıkladığını gösterdi, ancak bir varyans heterojenliğinin (yani, sırasıyla simetrik ve asimetrik grup için belirli bir varyansın) dahil edilmesi her zaman en iyi desteklenen seçenek değildi.

Hem orta (kas) hem de uzun (kemik) dönemli diyette, karbon kararlı izotop değerleri ile ağız fenotipleri (asimetrik/simetrik) arasında anlamlı bir ilişki gözlemledik (ortalama kararlı izotop değerleri). Asimetrik grup, simetrik havuza kıyasla δ13C'de ortalama olarak tükenmişti (daha yüksek negatif değerler). Bu ilişki azot belirteci için anlamlı değildi (Şekil 4; Tablo 1).

Asimetrik ve simetrik fenotipler, orta vadede (kas) farklı bir niş genişliği (kararlı izotop değerlerindeki varyans) gösterdi. Simetrik grupta, daha özelleşmiş görünen asimetrik gruba kıyasla daha geniş bir niş genişliği (daha çeşitli yiyecek türlerini içeren daha geniş bir diyetin göstergesi) daha büyüktür. Bu fark, uzun dönemli niş genişliğinde (kemik, Tablo 2; Şekil 4) gözlenmedi. Niş genişliğindeki bu farklılıklar, yalnızca coğrafi varyasyon kontrol edildiğinde belirgindir; muhtemelen coğrafyanın varyansa katkısı, altta yatan örüntüyü gizleyecek kadar büyüktür (Tablo 2). Boyut ve konum, kararlı izotop değerleri üzerinde önemli bir etkiye sahipti (Tablo 1), ancak ağız fenotipi üzerinde etkili değildi (asimetrik/simetrik, etkileşimler hiçbir zaman önemli değildi).

[B]Tablo 1[/B] Kararlı izotop veri setinin tek değişkenli ANCOVA sonuçları

[IMG]https://foto.akvaryum.com/fotolar/240492/161220251333101.jpg[/IMG]

Hem kas hem de kemik veri kümelerinden üç aykırı değer hariç tutulmuştur (ana metne bakınız). Df, serbestlik derecesi. Çarpıcı p değerleri ( .05) koyu harflerle bildirilmiştir.

[B]Tablo 2[/B] Kararlı izotop veri kümeleri için varyans homojenliği testleri

[IMG]https://foto.akvaryum.com/fotolar/240492/161220251334151.jpg[/IMG]
Df, serbestlik derecesi. Çarpıcı p değerleri ( .05) koyu harflerle bildirilmiştir.

[IMG]https://foto.akvaryum.com/fotolar/240492/161220251334531.jpg[/IMG]
[B]Şekil 4[/B] Kas (beyaz) ve kemik (gri) karbon ve azot izotopik değerleri, ağız fenotipinin (asimetrik/simetrik) bir fonksiyonu olarak. Kutu grafikleri, grup medyanını (siyah yatay çizgiler), birinci ve üçüncü çeyrekleri (25. ve 75. yüzdelikler) ve medyanın %95 güven aralığını (çentikler) göstermektedir. Üç aykırı değer, hem kas hem de kemik veri kümelerinden hariç tutulmuştur (ana metne bakınız). A, asimetrik fenotip; S, simetrik fenotip

[B]4 | TARTIŞMA[/B]

Pul yiyen balık Perissodus microlepis'te genetik ve ekolojik (yerleşik bireysel beslenme davranışı) varyasyon ile morfolojik asimetri arasındaki ilişkiyi analiz ettik. Sonuçlar, aday SNP 56537-113'ün, fenotipik varyasyonun nispeten küçük bir miktarını (%6) açıklayan ağız bükme açısıyla ilişkili olduğunu doğruluyor ve P. microlepis'teki baş asimetrisinin karmaşık bir genetik temele sahip olduğu hipotezini daha da destekliyor. Ayrıca, bireysel uzmanlaşma ve beslenme alışkanlıklarındaki çeşitliliğin, böylesine karmaşık bir genetik mimariye ek olarak, bu özelliğin tek biçimli dağılımına katkıda bulunabileceğini öne sürüyorlar. Bu genetik ve genetik olmayan ipuçlarının, ağız asimetrisinin yönünü ve derecesini ve ayrıca tür içi varyasyonun sürdürülmesini nasıl birlikte etkilediğini açıklayan kapsamlı bir hipotez sunuyoruz.

[B]4.1 | Ağız Asimetrisinde Bağışıklık Sisteminin Rolü[/B]

P. microlepis'in ağız asimetrisinin altında potansiyel olarak birkaç bağışıklık geninin yattığı öne sürülmüştür (Raffini ve ark., 2017). Önceki çalışmalar eski bir aday lokusu doğrulamada başarısız olmuşken (UNH2101; Lee ve ark., 2015, 2010; Stewart ve Albertson, 2010; ancak asimetriyi tahmin etmek için farklı yöntemlerin kullanıldığına dikkat edin), burada immünoglobulin genleri içeren bir genomik bölgede bulunan lokus ile ağız polimorfizmi arasındaki ilişkiyi doğruladık. Özellikle, SNP 56537-113, ister sürekli bir özellik (ağız bükülme açısı, bu çalışma) ister kategorik bir değişken (L ve R morfları, Raffini ve ark., 2017) olarak ifade edilsin, ağız asimetrisiyle ilişkilidir.

Sonuçlarımız (Raffini vd., 2017; bu çalışma), ağız asimetrisinde bağışıklık sisteminin bir rolü olduğunu gösteriyor gibi görünüyor. Bağışıklık sisteminin, coğrafi sınırların olmadığı durumlarda da hayvan çeşitliliğine katkıda bulunduğu bilinmektedir (örneğin, Eizaguirre, Lenz, Traulsen ve Milinski, 2009; Landry, Garant, Duchesne ve Bernatchez, 2001; Malmstrøm ve ark., 2016; Raffini vd., 2017'de tartışılmıştır). Bununla birlikte, tanımlanan SNP ile ilişkili immünoglobulin lokusu, asimetri için genomik lokus (veya lokuslar) ile işlevsel veya fiziksel bağlantısı nedeniyle ağız şekilleri üzerinde dolaylı etkilere de sahip olabilir (örneğin, Lehnert, Pitcher, Devlin ve Heath, 2016; Sacchi ve ark., 2007). Ağız asimetrisi için doğrudan bir nedensel ilişki veya poligenetik bir temel yerine bağlantı (Raffini ve ark., 2017'de tartışıldığı gibi), coğrafi varyasyon da dahil olmak üzere, bu SNP tarafından açıklanan ağız fenotipik varyasyonunun nispeten küçük oranını açıklayabilir.

[B]4.2 | Bireysel beslenme uzmanlığı asimetri derecesiyle ilişkilidir[/B]

Bu, P. microlepis'te orta ve uzun vadeli beslenme farklılıklarını, yetişkin örnekler arasında niş bölünmesinin varlığını ve bunun ağız asimetrisiyle ilişkisini araştıran ilk çalışmadır.

En asimetrik balıkların kararlı izotop imza ortalamaları, en simetrik bireylerinkinden önemli ölçüde farklıydı. Bir yandan, simetrik grup P. Microlepis’in orta ve uzun vadede midesinden çıkan beslenme alışkanlığıyla uyumlu bentik besinler (bazı kopepodlar, bentik hayvanlar, atyid karidesleri, ephemeroptera veya trichoptera larvaları, vb., Nshombo ve ark., 1985; Takeuchi ve ark., 2016) ortalama olarak daha yüksek oranda bentik kökenli karbon tüketirken (sucul besin ağları uyarınca δ13C bakımından zengin France, 1995; Michener & Schell, 1994; Michener & Kaufman, 2008) öte yandan, asimetrik bireylerde δ13C'nin daha yüksek negatif değerleri, P. microlepis'in pullarını yediği pelajik avları (derin su ortamı avları) yemeleriyle uyumludur. Bu, daha asimetrik örnekler tarafından daha fazla pulun yutulduğu mide içeriği analizine dayalı önceki bulgularla uyumludur (Takeuchi vd., 2016). Sadece δ13C, ancak δ15N imzaları iki fenotip (asimetrik/simetrik) arasındaki farklılaşmayla anlamlı şekilde ilişkiliydi. Her iki grup da esas olarak birincil tüketicilerle (yosun yiyen balıkların pulları veya kopepodlar, balık ve böcek larvaları, Nshombo vd., 1985; Takeuchi vd., 2016) beslenir ve bu da ilişkili trofik seviyelerle sonuçlanır. Bu seviyeler, bazı yakın zamanda farklılaşmış türler için bildirilenlere benzer şekilde olup, benzer δ15N değerlerine yansır (örneğin, Ford vd., 2016; Malinsky vd., 2015).

İki ağız fenotipi (asimetrik/simetrik) orta vadede farklı bir niş genişliği gösterdi ve bu genişlik asimetrik bireylerde simetrik olanlara kıyasla daha küçüktü. Bu, daha simetrik bireylerde daha genel bir diyete kıyasla daha asimetrik balıklarda daha uzmanlaşmış, dar bir ekolojik nişin ayırt edici özelliği olarak yorumlanabilir. Daha uzun bir zaman diliminde, bu iki fenotip izotopik bileşimlerinin varyanslarında önemli farklılıklar göstermedi. Bunun nedeni muhtemelen kemiklerin birkaç ay/yıl boyunca asimile edilen besinler hakkında ortalama bilgi sağlamasıdır (Gaston ve Suthers, 2004; Tieszen ve ark., 1983). Dolayısıyla, niş genişliğindeki farklılıklar nispeten küçükse (aynı türün simpatrik morflarında olduğu gibi), bunlar uzun bir süre boyunca entegre edildiğinde maskelenebilir.

[B]4.3 | Gen(ler) ve çevre: uyumlu bir etki mi?[/B]

Bu ve önceki sonuçlara göre (Hori, 1993; Kusche ve ark., 2012; Lee ve ark., 2012, 2015; Nshombo ve ark., 1985; Raffini ve ark., 2017; Takeuchi ve ark., 2016; Van Dooren ve ark., 2010), ağız asimetrisinin yönü genetik kontrol altında olabilirken, bükülme açısı muhtemelen çevresel faktörlerle birlikte gen(ler) tarafından etkilenmektedir. Benzer karmaşık bir mimarinin insan ve diğer balıklarda el baskınlığı ve beyin lateralizasyonunda da bulunduğu bildirilmiştir (Ocklenburg ve Gunturkun, 2012'de incelenmiştir). Hem genlerin hem de çevrenin P. microlepis baş asimetrisindeki çeşitliliğe katkıda bulunduğu daha önce öne sürülmüştü (Kusche ve ark., 2012; Lee ve ark., 2015; Stewart ve Albertson, 2010; Van Dooren ve ark., 2010). Ancak, bunların bu polimorfizmi nasıl birlikte etkilediklerine dair bir hipotez henüz mevcut değildi.

Burada, başlangıçta avlarının her iki tarafına da saldıran genç balıkların, ontogenezleri sırasında, genel ağız bükme yönlerine bağlı olarak pulları hangi tarafta daha etkili çıkardıklarını öğrenebileceklerini (Takeuchi ve Oda, 2017; Takeuchi ve ark., 2016), bunun genetik olarak belirlendiğini (Hori, 1993; Raffini ve ark., 2017; bu çalışma) ve polimorfizminin negatif frekans bağımlı seçilim yoluyla hala sürdürülebileceğini (Hori, 1993) öne sürüyoruz. Böylece balıklar, kurban balıklarını tercihen "uyarlanmış" taraflarından avlama konusunda giderek daha fazla uzmanlaşıyor (elleri güçleniyor) (Lee ve ark., 2012; Takeuchi ve Oda, 2017; Takeuchi ve ark., 2012, 2016). Bu yerleşik davranışsal lateralizasyona yanıt olarak, daha fazla pul yiyen bireylerde morfolojik asimetri, esneklik yoluyla artar ve bu da ağız asimetrisi ile lateralize davranış arasında pozitif bir geri bildirim döngüsüne neden olur (Lee vd., 2012; Palmer, 2010; Stewart ve Albertson, 2010; Takeuchi vd., 2016; Van Dooren vd., 2010). Tersine, pul yemede potansiyel olarak daha az başarılı olan bireyler (mide içeriği analizinin dolaylı olarak önerdiği gibi simetrik olanlara karşılık gelen, Takeuchi vd., 2016), asimetride plastik tepkileri uyarmayan alternatif besinlerle (muhtemelen bu çalışma tarafından da belirtildiği gibi) bu besin kaynağını telafi etmeyi öğrenebilirler. Bu hipotez, özellikle yetişkinlerde gençlere kıyasla daha belirgin asimetri miktarları, gelişim sırasında ağız asimetrisiyle giderek artan oranda pozitif korelasyon gösteren lateralize davranışın kademeli olarak yerleşmesi, daha asimetrik örneklerin midelerinde daha fazla pul bulunması ve ağız asimetrisi derecesindeki varyansın büyümeyle birlikte önemli ölçüde artmasıyla desteklenmektedir (Takeuchi ve Oda, 2017; Takeuchi ve ark., 2016). P. microlepis, balık av edinme görevini morfolojisine uygun hale getirdiği için, bireyselleştirilmiş niş inşasının özel bir örneği olabilir.

Organizmanın kendi içinde, pul yeme başarısındaki gözlemlenen farklılıklara katkıda bulunabilecek bir diğer faktör, balıklarda iyi belgelenmiş bir olgu olan öğrenme yeteneğindeki bireyler arası değişkenliktir (Fawcett, Hamblin ve Giraldeau, 2013; Kieffer ve Colgan, 1991; Versace, 2015). "Hızlı öğrenenler" avlarına daha erken saldırmaya başlayabilir, bu da yaşamları boyunca daha yüksek bir başarı ve daha fazla pul yemeleriyle sonuçlanır ve böylece "yavaş öğrenenlere" kıyasla ağız asimetrisi derecesi üzerinde plastisitenin daha belirgin bir etkisi olur.

Kesin mekanizmalar henüz açıklığa kavuşturulmamış olsa da, bireyler arası çeşitliliğin merkezi bir rolü, P. microlepis ağız polimorfizminin temellerini anlamanın anahtarı olarak ortaya çıkmakta ve büyük ölçüde genetik ve çevresel belirleme modellerini uzlaştırıp birleştirmektedir. Bireyler arası farklılıkların önemli evrimsel ve ekolojik etkileri vardır ve doğal seçilimin etki edebileceği bir çeşitlilik kaynağı oluştururlar (Araújo ve ark., 2011; Dall, Bell, Bolnick ve Ratnieks, 2012; Nosil, 2012; Schluter, 2000, 2001). Ayrıca, P. microlepis'te simpatrik bir arada yaşama ve farklı ağız fenotiplerinin korunması mekanizmasını da önerebilir: daha asimetrik balıklar, morfların (sol/sağ) göreceli bolluğuna bağlı olarak uzmanlaşmış avcılar ve geçici olarak daha başarılı pul avcılardır (negatif frekans bağımlı seçilimin klasik modeli, Hori, 1993), simetrik örnekler ise daha genelci avcılardır. Matematiksel modeller, iki uzman ve bir genelcinin evrimsel olarak istikrarlı bir arada yaşamasının, özellikle güçlü kaynak zamansal değişkenliği veya tüketici-kaynak döngüleri ve adaptif beslenme davranışının varlığında, göç veya mutasyon yoluyla ortaya çıkabileceğini öne sürmektedir (Abrams, 2006; Egas ve ark., 2004; Rueffler ve ark., 2006).

[B]Pul yiyen ciklet Perissodus microlepis'te (Cichlidae) çift ebeveynli mukus temini[/B]

SHUN SATOH1, SATOSHI AWATA1, HIROKAZU TANAKA1,2, LYNDON A. JORDAN3,4, UMI KAKUDA1, MICHIO HORI5 and MASANORI KOHDA1

1Department of Biology and Geosciences, Graduate School of Science, Osaka City University, Osaka, Japan
2Institute of Ecology and Evolution, Department of Behavioural Ecology, University of Bern, Hinterkappelen, Switzerland
3Department of Collective Behaviour, Max Planck Institute of Animal Behaviour, Konstanz, Germany
4Centre for the Advanced Study of Collective Behaviour, University of Konstanz, Konstanz, Germany
5Kyoto University, Kyoto, Japan

Ebeveyn bakımının çok çeşitli teleost balıklarında gerçekleştiği bilinse de, doğum sonrası beslenme nadiren belgelenmiştir. Burada, bir teleostta çift ebeveyn bakımının yeni bir örneğini, yani Tanganyika Gölü'ne özgü pul yiyen çiklet Perissodus microlepis'te mukus sağlama davranışını açıklıyoruz. Saha gözlemleri, ebeveynleri tarafından korunan yavruların sıklıkla her iki ebeveynin vücut yüzeyine doğru baktığını ortaya koymuştur. Ayrıca, yavruların mide içeriklerinin analizleri, yutulmuş mukus varlığını ortaya koymuş ve yavruların ebeveynlerinin mukus salgılarıyla beslendiğini doğrulamıştır. Bakış davranışının sıklığı, yavruların standart uzunluğu yaklaşık 13 mm'ye kadar büyüdükçe artmış, ancak daha sonra azalmıştır. Ek olarak, planktonla beslenme sıklığı daha düşük olduğunda, yavruların ebeveynlerine doğru bakış sıklığı daha yüksek olmuştur. Sualtı kafes deneyleri, ebeveynleriyle doğrudan temas halinde tutulan yavruların, doğrudan temasa izin verilmeyenlere göre daha yüksek bir büyüme oranına sahip olduğunu ortaya koymuştur. Yavru P. microlepis'teki bakış davranışının, besin bolluğu düşük olduğunda yavrulara büyüme faydaları sağlayan doğrudan ebeveyn beslenmesinin bir biçimi olduğu sonucuna vardık.

[B]GİRİŞ[/B]

Yenidoğan dönemi, gelişim sırasında kritik bir zaman aralığıdır ve bu dönemdeki olaylar bir bireyin hayatta kalma şansını büyük ölçüde etkileyebilir (May, 1974;Clutton-Brock, 1991; Sogard, 1997; Viñuela, 1999). Ebeveyn bakımı, bu kritik dönemde yavruların hayatta kalma oranını artırabilir (Clutton-Brock, 1991); örneğin, doğrudan bir bakım biçimi olarak yiyecek sağlama, çok çeşitli hayvan türlerinde görülür (Clutton-Brock, 1991; Smiseth ve ark., 2012). Yiyecek sağlamanın en basit biçimi, ebeveynlerin yiyecek bulduklarında civcivlerini çağırmasıyla bazı kuşlarda görülür (Walters, 1984). Buna karşılık, bazı türlerde, ebeveynlerin yavrularına özelleşmiş besin sağladığı daha ayrıntılı besin sağlama biçimleri vardır; örneğin memelilerde emzirme (Clutton-Brock, 1991), zehirli ok kurbağalarında döllenmemiş yumurta besleme (Brust, 1993), bazı amfibilerde dişi ebeveynin deriyle beslemesi (Kupfer ve ark., 2006) ve bazı kuşlarda kursak sütü (Vandeputte-Poma, 1980). Bu besin sağlama biçimleri genellikle taksonlarla yüksek oranda ilişkilidir ve tek bir beslenme stratejisi baskındır (Clutton-Brock, 1991; Balshine, 2012; Smiseth ve ark., 2012), örneğin memelilerde emzirme ve kuşlarda besin dağıtımı. Bununla birlikte, farklı taksonomik gruplar arasında karşılaştırılabilir stratejilerin ortaya çıktığı durumlar vardır ve bunlar, ebeveyn bakımı stratejilerinin evrimini anlamak için özellikle yararlıdır, çünkü bağlamlar arasında bağımsız karşılaştırma noktaları sağlayabilirler.

Diğer omurgalılarla karşılaştırıldığında, balıklarda besin sağlama nispeten nadirdir (Brust, 1993; Mas ve ark., 2009; Smiseth ve ark., 2010; Nakahira ve ark., 2013), ancak ciklet balıklarında bu strateji nispeten yaygındır ve bu balıklar çeşitli besin sağlama davranışları gösterirler. Örneğin, ebeveynler yavrularını kumun yüzeyini bozarak (Wisenden ve ark., 1995; Ota ve Kohda, 2014) veya avlarını ortaya çıkarmak için düşen yaprakları kaldırarak (Wisenden ve ark., 1995) beslerler. Ağızda kuluçka yapan birçok ciklet türünde, yavrular ağızda kuluçka döneminde ebeveynlerinin ağzından yiyecek tüketebilir (Yanagisawa ve Sato, 1990; Yanagisawa ve Ochi, 1991; Yanagisawa ve ark., 1996) veya ebeveynler tarafından beslenmelerine izin vermek için serbest bırakılırlar (Keenleyside, 1981).
En muhteşem yiyecek sağlama örneklerinden biri, Güney Amerika taşkın yatağı türü olan ciklet discus balığı Symphysodon aequifasciatus'ta gözlemlenmiştir (Crampton, 2008). Bu balıklarda her iki ebeveyn de yavrularına yiyecek olarak mukus sağlar (Hildemann, 1959; Buckley ve ark., 2010; Satoh ve ark., 2017, 2018). Bu tür beslenme davranışının çok çeşitli teleostlarda görüldüğü öne sürülmüştür: Osteoglossidae familyasından bir tür, Bagridae familyasından iki tür, Pomacentridae familyasından bir tür ve Cichlidae familyasından 29 tür (Noakes, 1979; Destekleyici Bilgiler, Ek S1). Ancak, bu açıklamaların çoğu akvaryum meraklılarının anekdot niteliğindeki açıklamalarıdır, bu nedenle balıklarda mukus beslenmesi konusunda kapsamlı bir araştırma bulunmamaktadır (Noakes, 1979). Kanıtlar sınırlı olsa da, mukus tedarikinin besleyici bir gıda olmanın dışında birçok işlevi olabileceği, örneğin hormonların (Schütz ve Barlow, 1997), mikrobiyal simbiyontların (Sylvain ve Derome, 2017) ve immünoglobulinlerin (Buckley ve ark., 2010) ebeveynlerden yavrulara aktarılması gibi, giderek daha fazla fark edilmektedir. Dahası, discus balığının mukusunun besinsel bileşimi, ebeveynler yavrularına mukus sağlamaya başladığında değişir (Buckley ve ark., 2010).

Mukus tedariki şeklinde doğrudan ebeveyn bakımı, ebeveynler için beslenmenin kendisi yoluyla yaralanma riski ve/veya üretim maliyetleri gibi potansiyel uygunluk maliyetlerine yol açabilir (Schütz ve Barlow, 1997; Buckley ve ark., 2010; Jordan ve ark., 2013; Satoh ve ark., 2018). Bu maliyetler, mukus tedariki olan türlerde cinsel çatışmaya (Jordan vd., 2013) ve ebeveyn-yavru çatışmasına (Buckley vd., 2010) zemin hazırlayabilir. Ancak, mukus tedariki yoluyla doğrudan beslenmenin yavrulara sağladığı faydalara dair nicel kanıtlar, akvaryumlardaki discus balıkları üzerine yapılan yalnızca bir çalışmada bildirilmiştir (Satoh vd., 2018) ve bu tür ebeveyn bakımının tür sınırları boyunca işlevi ve evrimi hakkında daha iyi bir anlayış kazanmak için daha fazla kanıta ihtiyaç vardır.

Tanganyika Gölü'ne özgü pul yiyen ciklet Perissodus microlepis Boulenger, 1898, mukus sağlama davranışını araştırmak için nadir bir fırsat sunar. Bu tür, balıkların diğer balıkların pullarını kapıp yediği benzersiz bir beslenme davranışı sergiler (Yanagisawa ve Nshombo, 1983; Hori, 1993; Takahashi ve ark., 2007a, b; Takeuchi ve ark., 2012). Dişiler ilk 9 gün boyunca ağızlarında kuluçka yumurtalarını ve yumurta kesesi larvalarını tutar ve sonrasında serbest yüzen yavruları, yavrular standart boyda (SL) yaklaşık 30 mm'ye ulaşana kadar erkek ebeveynle birlikte korurlar (Yanagisawa ve Nshombo, 1983; Yanagisawa, 1985). Genç P. microlepis'in sıklıkla her iki ebeveyninin yan gövdesine doğru bakma davranışı (ağız vücut yan tarafına bakacak şekilde hızlı yaklaşım) gösterdiğini bulduk. Ancak önceki çalışmalar, yavruların bu büyüme aşamasında ebeveynlerinin pullarını çıkardığını veya onlarla beslendiğini hiçbir zaman göstermemiştir (Nshombo vd., 1985; Takeuchi vd., 2016). Serbest yüzen yavruların bu davranışının, bu balıkta ek beslenme biçimi olarak mukusla beslenme olabileceğini varsayıyoruz.

Burada, genç P. microlepis'in ebeveynlerinden mukus yutarak doğrudan fayda sağlayıp sağlamadığını inceledik. Bu amaca ulaşmak için, öncelikle vahşi bir popülasyonda ebeveyn bakımı altındaki yavruların davranışlarını gözlemledik. Genel olarak, besin sağlama davranışı, yavruların ihtiyaçları, yavruların büyümesi ve çevre tarafından düzenlenir (Clutton-Brock, 1991). Bu nedenle, yavrularda bakma davranışı ile planktonla beslenme davranışı veya vücut büyüklüğü arasındaki ilişkileri inceledik. Ayrıca, yavruların ebeveynlerinin hangi vücut bölümünü gagaladığını tanımlamak için, daha detaylı davranışsal gözlemler kaydetmek üzere yüksek hızlı bir video kamera kullandık. İkinci olarak, ebeveyn mukusunun vahşi doğada yavruların büyümesini etkileyip etkilemediğini deneysel olarak test ettik. Yavruların ebeveynlerinden fiziksel olarak izole edildiği, su sütunundaki planktonla beslenebildikleri ancak ebeveynlerinin mukusuyla beslenemedikleri su altı kafes deneyleri gerçekleştirdik. Bu deneyde, yavruların büyümeleri, ebeveynleriyle birlikte kafeslerde tutulan yavruların büyümeleriyle karşılaştırıldı. P. microlepis ebeveynleri yavrularına besin olarak mukus sağlıyorsa, ebeveynleriyle doğrudan fiziksel temas halinde tutulan yavrular, ebeveynlerinden izole edilenlerden daha fazla büyümelidir. Ayrıca, yavruların ebeveynlerinden mukus tüketip tüketmediğini doğrulamak için histolojik teknikler kullanarak yavruların mide içeriklerini analiz ettik.

[B]MATERYAL VE YÖNTEMLER

ÇALIŞMA TÜRLERİ VE ARAZİ ÇALIŞMASI[/B]

Perissodus microlepis, Tanganyika Gölü'nün kıyı şeridinin kayalık alanlarında 2-21 m derinlikte yaşayan, ağızda kuluçkaya yatan bir çiklettir (maksimum 110 mm SL) (Poll, 1956; Konings, 1998). Arazi gözlemleri ve örneklemeler, Eylül-Aralık 2016 tarihleri arasında, gölün güney ucunda, Zambiya'daki Mpulungu yakınlarındaki Wonzye Burnu'nda (8°43 30 G, 31°07 58 D) kayalık bir alanda, 5-9 m derinlikte SCUBA kullanılarak gerçekleştirilmiştir.

[B]DAVRANIŞ GÖZLEMLERİ[/B]

Yavruların ebeveynlerine ne sıklıkla bakma davranışı gösterdiğini incelemek için, yavru başına rastgele seçilen on yavrunun (toplam 26 aileden 260 yavru) davranışını gözlemledik. Yavru başına 5 dakikalık gözlem süresince, planktonik beslenme davranışının bir ölçüsü olarak su sütunundaki ısırık sayısına ek olarak, ebeveynlerin vücut yüzeyine bakma sayısını da kaydettik. Davranış gözleminden sonra, yavruların vücut boyutu, bilinen boyuttaki bir substratla karşılaştırılarak (SL, en yakın 1 mm'ye yuvarlanarak) tahmin edildi. Yavruların ebeveynlerinin hangi vücut bölümünü gagaladığını incelemek için, yüksek hızlı bir video kamera kullanarak yavruların davranışlarını kaydettik. 26 aileden rastgele altı aile seçildi ve her ebeveynin sağ ve sol yanları 30 saniye boyunca (altı çiftten toplam 12 dakika) videoya kaydedildi. Gözlemc, kamerayı odak ebeveynin yan tarafına doğrultmak için balık hareketlerini takip ederken kameranın konumunu ve açısını ayarladı. Laboratuvarda, görüntüler çeyrek hızda izlendi. Toplamda 408 bakış davranışı olayını inceledik. Her ebeveynin vücut kısımlarını 17 bölüme ayırdık (Sonuçlara bakın) ve yavruların hangi vücut kısımlarını gagaladığını inceledik.

[B]SAHA KAFES DENEYİ VE MİDE İÇERİK ANALİZİ[/B]

Ebeveynlerin vücutlarına bakışın serbest yüzen yavruların büyümesini etkileyip etkilemediğini test etmek için kafes deneyleri doğal ortamlarında gerçekleştirildi. Wonzye Noktası'nda 7,5 m derinlikte, kayalık ve kumlu alanlar arasındaki sınırın dibine, aynı boyutta iki kafes (1 m × 1 m × 1 m; göz açıklığı 0,9 mm) yerleştirildi. Üstlerinde ince delikler ve şamandıralar bulunan şeffaf plastik torbalar (400 mm × 280 mm) kafesin ortasına asıldı.
El ağı kullanarak, ebeveynleri benzer vücut boyutuna sahip iki P. microlepis ailesi yakaladık. Kafes deneyine başlamadan önce, her aileden on yavru yakalandı ve başlangıç vücut ağırlığı ve boyutunu ölçmek için laboratuvara götürüldü. Kontrol grubunda, her iki ebeveyn de yavrularıyla (yakalanan on yavru hariç) bir kafeste tutuldu. Deney grubunda, yavrular (yakalanan on yavru hariç) bir kafeste tutulurken, ebeveynleri kafesin ortasındaki şeffaf plastik torbada tutuldu; Deney grubundaki yavrular ebeveynlerini görüp koklayabiliyorlardı, ancak onlarla fiziksel olarak etkileşime giremiyorlardı. Kafes deneyi sırasında, dışarıyla su alışverişini sağlamak için kafes telindeki yosunları ve kiri günde iki kez temizledik. Balıklar bu kafeslerde 4 gün tutuldu ve ardından tüm bireyler el ağı kullanılarak yakalandı. Ebeveynler kısa bir süre sonra ilk yakalandıkları yere bırakıldı.

Deneyden önce ve sonra yakalanan yavruların vücut ağırlığı (0,001 g'a kadar ölçülen VA) ve vücut boyutu (0,05 mm'ye kadar ölçülen SL) kaydedildi.
Toplamda dört deneme yürütüldü (ilk ve son ölçümler için N=40/235 yavrudan oluşan dört deney grubu ve ilk ve son ölçümler için N=40/206 yavrudan oluşan dört kontrol grubu). Sekiz grupta, erkek ebeveynler (91,6 ± 4,5 mm SL, 85 ila 97 mm arasında değişen) dişilerden (74,5 ± 5,7 mm SL, 65 ila 82 mm arasında değişen) daha büyüktü (Wilcoxon işaretli sıra testi, t=36, P=0,008). Yavruların ebeveynlerinin ürettiği mukusla beslenip beslenmediğini doğrulamak için, deney (N=10, dört aileden) ve kontrol (N=10, dört aileden) gruplarından rastgele seçilen yavruların mide içeriklerini inceledik. Laboratuvarda, mideler çıkarıldı ve bir gece boyunca Bouin solüsyonunda fiksasyona tabi tutuldu, ardından daha ileri histolojik hazırlık için %70 etanolde saklandı.

[B]İSTATİSTİKSEL ANALİZLER[/B]

İstatistiksel analizler R v.3.1.1 (R Core Team, 2015) kullanılarak gerçekleştirilmiştir. Lme4 paketindeki analizler için doğrusal karma modeller (LMM'ler) veya genelleştirilmiş doğrusal karma modeller (GLMM'ler) kullanılmıştır (Bates ve ark., 2011). Tüm istatistiksel testler iki yönlü ve α 0,05 olarak ayarlanmıştır.

[B]Bakış Davranışı[/B]

Bakış sıklığının yavruların vücut büyüklüğüne bağlı olarak dışbükey bir eğri gösterdiği göz önüne alındığında (bkz. Sonuçlar), SL'nin karesini de modele dahil ettik. Sonuç modeli, geriye doğru eleme yoluyla, tüm açıklayıcı terimlerin tam modele girildiği ve nihai bir modele ulaşılana kadar tek tek çıkarıldığı olasılık oranı (LR) testleri uygulanarak belirlendi.

Yavruların çoğunlukla ebeveynlerinin mukusuyla mı yoksa planktonla mı beslendiğini değerlendirmek için, Wilcoxon işaretli sıralama testlerini kullanarak su sütunundaki yiyecek arayan ısırıkların sayısını, süzme olaylarının sayısıyla karşılaştırdık. Testler, 26 ailenin tamamından on yavru için ayrı ayrı gerçekleştirildi.

[B]Ebeveyn mukusunun yavruların büyümesi üzerindeki etkileri[/B]

Mukus yemenin olumlu etkisini incelemek için, kontrol ve deney gruplarındaki yavruların büyümesini karşılaştırdık. Yavruların vücut ağırlığının logaritmasının veya SL'nin logaritmasının yanıt değişkenini, yavru büyüklüğünün (yavru sayısı), deneysel tedavinin (deney veya kontrol) ve kafese yerleştirilmeden önce/sonra etkileşimlerinin açıklayıcı terimleri temsil ettiği çok faktörlü LMM'ler gerçekleştirdik. Deneme kimliği (birinci ila dördüncü) ve yavru kimliği (sekiz aile) rastgele faktörler olarak belirlendi. Son model, yukarıda belirtildiği gibi belirlendi. Yavruların ebeveynlerinin mukusunu yutup yutmadığını doğrulamak için, kesitlerdeki Alcian Mavisi ile boyanan alanın yüzdesi, bir LMM kullanılarak kontrol ve deney grupları arasında karşılaştırıldı. Deneme kimliği ve yavru kimliği rastgele faktörler olarak belirlendi.

[B]SONUÇLAR

GENÇLERİN BAKIŞ DAVRANIŞI[/B]

Gözlemlenen 26 aileden 260 yavrudan 107'si (%41,2) ebeveynlerinden birinin veya her ikisinin vücudunun yan tarafına doğru bakmıştır (ortanca, çeyrekler=0, 5 dakikada 0-2, aralık=0-19, N=260). Bakma sırasında, yavrular ağızları ebeveynlerinin vücut yan tarafına doğru olacak şekilde hızla yaklaşmıştır. Yavrular, ebeveynlerinin sırt bölgelerine daha sık bakarken, ebeveynlerin yüz bölgesine ve yüzgeçlerine bakma oranı daha düşüktü (Şekil 1). Bakma davranışının sıklığı, su sütunundaki ısırma sıklığından her zaman daha düşüktü. Ancak, yavruların bakma davranışı vücut boyutundan ve su sütunundaki ısırma sıklığından önemli ölçüde etkileniyordu. Bakma davranışı, yavruların boyutuyla birlikte ~13 mm SL'ye kadar artmış, ancak daha fazla büyümeyle azalmıştı (Tablo 1; Şekil 2). Yavruların su sütununda ısırık sıklığının artmasıyla birlikte göz atma davranışı da azaldı (Tablo 1; Şekil 2).

[IMG]https://foto.akvaryum.com/fotolar/240492/161220251342261.jpg[/IMG]
[B]Şekil 1[/B] Yavru Perissodus microlepis'in ebeveynlerinin vücudunun farklı bölgelerine doğru bakış davranışının renk kodlu mekansal olasılığı. Oran, altı aileden 408 bakış kullanılarak hesaplandı.

[IMG]https://foto.akvaryum.com/fotolar/240492/161220251342591.jpg[/IMG]
[B]Şekil 2[/B] Yavru Perissodus microlepis'te, 5 dakikalık bir süre boyunca ebeveynlere doğru bakma davranışları sayısı ile su sütunundaki ısırık sayısı (planktonik beslenme davranışının bir ölçüsü olarak) ile vücut boyutu [standart uzunluk (SL)] arasındaki ilişki. Ağ, çok faktörlü negatif binom genelleştirilmiş doğrusal karma model analizi (N=26 familyadan 260 yavru) ile tahmin edilen regresyon yüzeylerini göstermektedir.

[B]Tablo 1[/B] Perissodus microlepis yavrularında (N=26 aileden 260 yavru) bakış davranışının sıklığını etkileyen faktörlerin çok faktörlü genelleştirilmiş doğrusal karma model analizinden elde edilen sonuçlar

[IMG]https://foto.akvaryum.com/fotolar/240492/161220251343541.jpg[/IMG]

[B]EBEVEYN MUKUSUNUN YAVRULARIN BÜYÜMESİ ÜZERİNE ETKİLERİ[/B]

Deneysel grup ile kafes öncesi/sonrası arasındaki iki yönlü etkileşim yavruların vücut ağırlığını etkiledi; ebeveynleriyle doğrudan fiziksel temasta bulunan yavruların (kontrol grubu), ebeveynleriyle fiziksel temasa izin verilmeyenlere (deney grubu) göre daha yüksek vücut ağırlıkları vardı (Şekil 3). Benzer bir sonuç, SL yanıt değişkeni olarak kullanıldığında da elde edildi. Yavru boyutunun ve yavru boyutuyla ilgili tüm etkileşimlerin yavruların büyümesini etkilemediğini ve daha sonra modelden çıkarıldığını unutmayın.

Kontrol grubundaki gençlerin midelerinde Alcian Blue ile boyanan kesit alanının yüzdesi, deney grubundakinden daha yüksekti (%8,17 ± 2,1'e karşı %0,91 ± 0,56; N=10; LMM, χ21=38,24, P 0,001; Şekil 4).

[IMG]https://foto.akvaryum.com/fotolar/240492/161220251344571.jpg[/IMG]
[B]Şekil 3[/B] Ebeveyn teması olan (kontrol grubu; 0. gün, N=40; 4. gün, N=206) ve ebeveyn teması olmayan (deney grubu; 0. gün, N=40; 4. gün, N=235) 4 gün boyunca kafeslerde tutulan genç Perissodus microlepis balıklarının büyümesi. Çubuklu grafikler, incelenen tüm balıklardan hesaplanan ortalamaları ve standart sapmaları göstermektedir.

[IMG]https://foto.akvaryum.com/fotolar/240492/161220251345411.jpg[/IMG]
[B]Şekil 4[/B] 4 gün boyunca ebeveyn temasına izin verilen (A) veya izin verilmeyen (B) genç Perissodus microlepis'in mide kesitlerinin tipik örnekleri. Kesitler Alcian Mavisi, Hematoksilen ve Eozin ile boyandı. Mukus Alcian Mavisi ile boyandı. Ölçek çubuğu: 50 Mikron.

[B]TARTIŞMA[/B]

Beslenme davranışı çok çeşitli hayvan türlerinde görülür, ancak balıklarda nadiren rapor edilir (Hildemann, 1959; Noakes, 1979; Keenleyside, 1981; Yanagisawa ve Ochi, 1991; Wisenden ve ark., 1995; Kavanagh, 1998; Ota ve Kohda, 2014; Satoh ve ark., 2018). Bu çalışmada, genç P. microlepis'in sıklıkla ebeveynlerine doğru bakma davranışı sergilediğini gösterdik; bu da ebeveynlerinin vücutlarındaki mukusla beslendiklerini göstermektedir. Nitekim bu öneri, yavruların midesinde ebeveyn balıktan gelen mukusun bulunduğu mide içeriğinin analiziyle doğrulanmıştır. Ayrıca, su altı kafes deneyleri, yavru P. microlepis'in ebeveynleriyle doğrudan fiziksel temas halinde yetiştirildiklerinde daha hızlı büyüdüğünü ortaya koymuştur.

Genel olarak balık mukusu protein ve lipit bakımından zengindir (Wessler ve Werner, 1957; Lewis, 1970). Dahası, Buckley ve ark. (2010), discus balıklarında, ebeveynler yavrulara mukus sağlamaya başladığında mukusun besin bileşiminin değiştiğini bulmuşlardır. P. microlepis'te yavru döneminde pul yeme eksikliği (Nshombo vd., 1985; Takeuchi vd., 2016) ve balıklardaki mukusun besin değeri göz önüne alındığında, mevcut çalışmanın sonuçları, yavru P. microlepis'in ebeveynlerinin pullarını kaplayan mukusla beslendiğini güçlü bir şekilde göstermektedir. Önceki çalışmalar, mukus tedarikinin besin iletimine ek olarak, hormonların, mikrobiyal simbiyontların ve pasif bağışıklığın ebeveynlerden yavrulara aktarılması gibi işlevlere de hizmet edebileceğini öne sürmüştür (Schütz ve Barlow, 1997; Buckley vd., 2010; Sylvain ve Derome, 2017). Sualtı kafes deneylerimizde yavruların büyümesinde gözlemlenen farklılıklardan mukus tedarikinin bu ek işlevlerinin sorumlu olması mümkün olsa da, mekanizmadan bağımsız olarak yavruların mukus tedarikinden doğrudan faydalandığını rahatlıkla söyleyebiliriz.

P. microlepis'te ebeveyn bakımı yapan ebeveynlerin yan vücutlarında sıklıkla yaralar gözlemledik (S.S., kişisel gözlemler). Ebeveyn bakımı sırasında bu tür yaralar, mukus sağlayan diğer balıklarda da bildirilmiştir (Barlow, 2000; Jordan ve ark., 2013).

Sonuçlarımız, tek bir yavrunun ebeveynlerinin yanlarını ortalama her 5 dakikada bir ısırıktan fazla (dakikada 0,3 ısırık) ısırdığını gösterdi; bu da ebeveynlerin her gün yavrularından çok sayıda ısırık aldığını gösteriyor. Bu doğrudan hasar, özellikle ebeveyn bakımının geç dönemlerinde somatik bakımın artan maliyeti ve artan enfeksiyon riski nedeniyle ebeveynler için maliyetli olabilir (Satoh vd., 2018). Yavruların bakma/süzme davranışı, vücut boyutları ~13 mm SL'ye kadar artmış ve sonrasında azalmıştır. Bu türdeki her iki cinsiyetin de yaşlandıkça yavrularına olan mesafeyi artırdığı düşünüldüğünde (Yanagisawa ve Nshombo, 1983), mukusla beslenme miktarının ebeveynlerin davranışları tarafından düzenlenmesi muhtemeldir. Ayrıca, yavruların süzme davranışı, su sütununda gagalama sıklığıyla negatif korelasyon göstermiştir. Su sütunundaki ısırıkların sıklığı, sıyrılma davranışından her zaman daha yüksekti; bu da planktonla doğrudan beslenmenin besin maddesinin çoğunu sağladığını ve bu türde mukusla beslenmenin zorunlu olmadığını gösteriyor. Gerçekten de, genç P. microlepis balıkları akvaryumlarda ebeveynleri olmadan büyüyebilir (kişisel gözlem). Mukus sağlayan bir discus balığı türü (S. aequifasciatus) söz konusu olduğunda, erken serbest yüzen yavrular plankton gibi diğer besinlerle beslenmez, yalnızca ebeveynlerin sağladığı mukusla beslenirler (Satoh ve ark., 2017). Bu nedenle, ebeveynlerin mukus sağlaması, bu türdeki yavruların hayatta kalması ve büyümesi için zorunlu olabilir (Noakes, 1979; Satoh ve ark., 2017). Yavruların beslenme alışkanlıklarının türler arasında farklılık gösterdiği göz önüne alındığında, ebeveynlerin yavrular için mukus sağlamasının önemi balık türleri arasında değişecektir.

Kafes deneylerinde, ebeveynleriyle birlikte olan yavruların büyüme hızı, ebeveynlerinden fiziksel olarak ayrılan yavruların büyüme hızından daha yüksekti. Bu da, bu türdeki mukus besleme sisteminin büyümeyi etkileyen bir besin kaynağı olarak işlev gördüğünü göstermektedir. Birçok balıkta vücut boyutu, en önemli uygunlukla ilgili özelliklerden biridir ve vücut boyutundaki büyüme, yaşamın erken dönemlerinde hayatta kalmada önemli bir rol oynar (Sogard, 1997). Özellikle Tanganyika Gölü'nde, genç cikletlerde avlanma riski daha küçük vücut boyutlarında daha yüksektir (Nagoshi, 1987). Daha yüksek bir büyüme hızı, genç cikletlerin erken yaşamlarının en güvenli olmayan evresinde daha az zaman geçirmelerini sağlayabilir. Bu nedenle, mukus besleme davranışı hem ebeveynlerin hem de yavrularının uygunluğunu güçlü bir şekilde etkileyebilir.

Yetişkin P. microlepis, av balıklarına arkadan yaklaşarak doğrudan yan taraflarından pulları koparır ve esas olarak yosun yiyen cikletleri hedefler (Hori ve ark., 1983; Nshombo ve ark., 1985; Hori, 1993; Takeuchi ve ark., 2016). Bu tür, potansiyel olarak frekans bağımlı bir avlanma stratejisi olarak sol-sağ ağız polimorfizmi gösterir (Hori ve ark., 1983; Hori, 1993; Takeuchi ve ark., 2016; Raffini ve Meyer, 2019). Avlanma davranışlarında, yetişkin P. microlepis, her iki çenesini avın vücuduna bastırarak vücutlarını döndürür (Takahashi ve ark., 2007a; Takeuchi ve ark., 2012). Benzer şekilde, yavruların bakış davranışı, tıpkı yetişkin P. microlepis'te olduğu gibi, ebeveyn vücuduna bakarken genellikle dönme hareketi içeriyordu. Takeuchi ve Oda'ya (2017) göre, lateralize pul yeme davranışı, kendi lateralitesinin tanınmasıyla edinilebilir. Yavrulardaki bu davranış, işlevsel olarak ebeveynlerden beslenmenin bir biçimi olarak işlev görse de, yetişkinlerde ontogenetik olarak pul yeme davranışına dönüşür ve bu nedenle ontogenetik olarak öğrenilmiş veya prova edilmiş bir davranışı temsil edebilir.
P. microlepis'te genellikle alloparental bakım görülür; bu durumda, donör ebeveynler yavrularını başka yavru bakıcı ebeveynlere devreder veya transfer eder (Ochi vd., 1995; Ochi ve Yanagisawa, 1996; Lee vd., 2016) ve alloparental bakım altındaki yavrular akraba olmayan yavrularla karışır (Lee vd., 2016). Önceki çalışmalar, alloparental bakımın, yırtıcılığın etkisini azaltarak konak ebeveynler için bile faydalı olabileceğini vurgulamıştır (Ochi vd., 1995; Lee vd., 2016). Ancak, mukus sağlama ebeveynlere somatik maliyetler getirirse, konak ebeveynler yavru olmayan yavruları beslemekten dolayı kondisyon kayıpları yaşarlar. Bu nedenle, ebeveynler yavrularını başkasına devrederek tek taraflı faydalar elde edebilirler ve bu davranış mukus sağlama sistemini etkileyebilir ve istikrarsızlaştırabilir. Ebeveynler üreme alanlarından uzaklaşarak mukus tedarikini sonlandırabilseler de, yavru karıştırma gerçekleştiğinde akraba olmayan yavruların mukuslarıyla beslenmesini engelleyemeyebilirler (Jordan ve ark., 2013). Yavru karıştırma derecesinin, ebeveynler tarafından sağlanan mukus tedarikinin miktarını ve/veya kalitesini etkilemesi muhtemeldir (Satoh ve ark., 2018). Nitekim, yavru karıştırma derecesi P. microlepis'te oldukça değişkendir (Lee ve ark., 2016) ve allparental bakım düzeyinin bu türün mukus tedarik çabasını nasıl etkilediği gelecekteki çalışmalar için ilginç bir konudur.

Sonuç olarak, yavruların bakma davranışının ebeveyn mukus tedarikinin bir göstergesi olarak işlevini doğruladık ve bu davranış her iki cinsiyetteki ebeveynlere karşı da sergilendi. Memelilerde laktasyon ve bazı kuşlarda kursak sütü, özellikle çift ebeveynli beslenme durumlarında, morfolojik ve fizyolojik değişiklikler gerektirir (Kunz ve Hosken, 2009). Bununla birlikte, neredeyse tüm teleost balıkları, avlanma, yaralanma ve enfeksiyondan kaçınmak için mukus üretir (Shephard, 1994) ve bu ortak özellik, çift ebeveynli besin salgılamasının evriminin fizyolojik kısıtlamasından kaçınabilir. Nitekim, akvaryumlarda ve arazide 29 ciklet türünde benzer davranışlar hakkında bazı ön raporlar mevcuttur (Noakes, 1979) ve bazı yazarlar, ağızda kuluçkaya yatan cikletlerde yanak mukusunun varlığını öne sürmüştür (Kishida ve Specker, 2000; Iq ve Shu-Chien, 2011). Bu nedenle, mukus beslemenin teleost balıklarda yavruların ebeveyn tarafından beslenmesi için yaygın, ancak gizli bir strateji olma olasılığı vardır.

[B]İlgili ve Benzer Diğer Makaleler[/B]

[URL]https://www.akvaryum.com/Forum/bir_grup_%E2%80%98topluluk_community%E2%80%99_tank_cikleti_k1005326.asp[/URL] - [B]20 Ocak 2025[/B]
[URL]https://www.akvaryum.com/Forum/tuzlu_su_cikletleri_k1006021.asp[/URL] - [B]10 Şubat 2025[/B]
[URL]https://www.akvaryum.com/Forum/ciklet_baliklarinin_cesitliligi_k1007966.asp[/URL] - [B]17 Mart 2025[/B]
[URL]https://www.akvaryum.com/Forum/aldatan_ve_aldatilan_cikletler_k1008761.asp[/URL] - [B]15 Nisan 2025[/B]
[URL]https://www.akvaryum.com/Forum/mutant_erkeklere_saldiran_disi_cikletler_k1009421.asp[/URL] - [B]13 Mayıs 2025[/B]
[URL]https://www.akvaryum.com/Forum/malawi_ciklet_sari_prenses_gelisim_asamalari_k1010164.asp[/URL] - [B]18 Haziran 2025[/B]
[URL]https://www.akvaryum.com/Forum/bazi_dogu_afrika_cikletlerindeki_cizgisel_kaliplar_k1010519.asp?PID=6095238#scrl6095238[/URL]- [B]14 Temmuz 2025[/B]
[URL]https://www.akvaryum.com/Forum/125_milyon_yil_oncesinden_bir_ciklet_k1010985.asp[/URL] - [B]12 Ağustos 2025[/B]
[URL]https://www.akvaryum.com/Forum/kesfedilen_10_milyon_yillik_3_ciklet_turu_k1012424.asp[/URL] - [B]11 Eylül 2025[/B]
[URL]https://www.akvaryum.com/Forum/orta_amerika_cikleti_erkek_midaslarda_bas_horgucu_k1012889.asp[/URL] - [B]15 Ekim 2025[/B]
[URL]https://www.akvaryum.com/Forum/gamerika_cikleti_geophaguslarda_diyet-morfoloji_k1013489.asp[/URL] - [B]19 Kasım 2025[/B][EDIT]Orhan76,2025-12-16 14:14:19[/EDIT]

Bazı papağan cichledlerde de tamamen farklı sebeplerden olsa da yamuk ağızlılar var. Ama bu balığın ki çok ilginç tabi. [:)]

[QUOTE=KaanE]Bazı papağan cichledlerde de tamamen farklı sebeplerden olsa da yamuk ağızlılar var. Ama bu balığın ki çok ilginç tabi. [:)] [/QUOTE]

Doğrudur hocam, genelde hibrit/melez türlerde ağız/çene/kafa/yüzgeç deformasyonları olabiliyor. Bende de bir adet balon zebra (polar blue convict) ciklet var, daha 3cm iken almıştım bereket onda gelişip büyümesini engelleyecek bir durum olmadı, şimdilerde 10cm'den büyük, şu an karma ciklet tankımın en dominant üyesi. Makalede bahsi geçen Tanganyika türünün daha yavruluktan itibaren, hatta ebeveyn desteğiyle bu tür bir adaptif deformasyon geçirmesi bana da çok ilginç geldiğinden böyle bir paylaşım yapayım dedim.